RESEARCH ARTICLE        

Impact of cadmium on photosynthetic pigments, root structure, and nutrient concentrations in bean (Phaseolus vulgaris L.) plants

Efecto del cadmio en el contenido de pigmentos fotosintéticos, estructura de la raíz, y concentración de nutrientes en plantas de frijol (Phaseolus vulgaris L.)

Paulina Beatriz Gutiérrez-Martínez1 ; Blanca Catalina Ramírez-Hernández1;

Marcela Mariel Maldonado-Villegas 1, *

1 Universidad de Guadalajara, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias; Camino Ramón Padilla Sánchez No. 2100 Nextipac, Zapopan, Jalisco C.P. 45200. México.

* Corresponding author: marcela.maldonado@academicos.udg.mx (M. M. Maldonado-Villegas).

Received: 23 February 2024. Accepted: 9 September 2024. Published: 28 September 2024.

Abstract

Cadmium (Cd) is a contaminant that causes significant damage to organisms. In plants, it results in growth delay, alters photosynthetic function, and affects nutrient concentrations. This study aimed to evaluate the impact of Cd (0, 0,25, 0,50, and 1 µM) on chlorophyll content, structural damage to the root, and the absorption and translocation of nutrients (Ca, K, Mg, Mn, Fe, and Zn) in Phaseolus vulgaris var. Opus plants. An increase in chlorophyll a was observed at Cd concentrations of 0.25 and 1 µM. Chlorophyll b increased across all Cd treatments, while carotenoid content decreased in all treatments. The roots exhibited structural damage as Cd concentrations increased. For nutrients, Ca, Mg, Mn, and Zn in leaves, and K in stems, increased with higher Cd doses. Conversely, K in roots decreased with higher Cd concentrations, and Fe decreased compared to the control in all evaluated organs. Our results suggest that Cd stress at low concentrations stimulates chlorophyll synthesis and that varying Cd concentrations induce synergistic and antagonistic effects in different organs of P. vulgaris, leading to nutritional disorders. Given the global importance of this crop, studying the molecular mechanisms and membrane transporters in P. vulgaris roots exposed to Cd is crucial for enhancing its resistance to Cd.

Keywords: toxicity; tissues; photosynthesis; heavy metals; synergism; antagonism.

Resumen

El cadmio es un contaminante que causa daños a los organismos, en plantas provoca un retraso en el crecimiento, altera la función fotosintética y la concentración de nutrientes. El objetivo de este trabajo fue evaluar la influencia del Cd (0, 0,25, 0,50 y 1 µM) en el contenido de clorofila, daño estructural a la raíz, y la absorción y translocación de nutrientes (Ca, K, Mg, Mn, Fe y Zn) en plantas de Phaseolus vulgaris var. Opus. Se observó un incremento en la clorofila a en concentraciones de 0,25 y 1 µM de Cd, la clorofila b aumentó en los tres tratamientos con Cd y el contenido de carotenoides disminuyó en todos los tratamientos. Las raíces mostraron daño estructural por el incremento del Cd. Con relación a los nutrientes, el Ca, Mg, Mn, Zn en hoja y el K en tallo aumentaron sus concentraciones al incrementar la dosis de Cd; contrariamente el K en raíz disminuyó al aumentar las concentraciones de Cd; para el caso del Fe disminuyó respecto al tratamiento control en todos los órganos evaluados. Nuestros resultados sugieren que el estrés por el Cd a bajas concentraciones estimula la síntesis de clorofila, además las diferentes concentraciones de este contaminante, provoca sinergismos y antagonismos en los diferentes órganos de P. vulgaris, lo que conlleva a desórdenes nutricionales. Al ser un cultivo de importancia mundial, investigar los mecanismos moleculares y transportadores de membrana en raíces de P. vulgaris expuestas al Cd, es importante para mejorar su resistencia al Cd.

Palabras clave: toxicidad; tejidos; fotosíntesis; metales pesados; sinergismo; antagonismo.

DOI: https://doi.org/10.17268/sci.agropecu.2024.035

Cite this article:

Gutiérrez-Martínez, P. B., Ramírez-Hernández, B. C., & Maldonado-Villegas, M. M. (2024). Efecto del cadmio en el contenido de pigmentos fotosintéticos, estructura de la raíz, y concentración de nutrientes en plantas de frijol (Phaseolus vulgaris L.). Scientia Agropecuaria, 15(4), 483-493.

1. Introducción

El uso de agroquímicos para aumentar la produc­ción y rendimiento de los cultivos ha ocasionado un incremento de la contaminación por metales pesados y su posible ingreso a la cadena trófica. De todos los metales pesados, el Cd es de los más tó­xicos, y actividades como la industrialización, las prácticas agrícolas y la minería han provocado el aumento de Cd en el ambiente (Goyal et al., 2020; Saleem et al., 2024) por lo que representa una amenaza potencial para la salud de plantas, huma­nos y animales aún en bajas concentraciones (Baruah et al., 2023); prevalece en suelos agrícolas y es acu­mulado fácilmente en ciertos cultivos (Yang et al., 2024). Además, influye de manera negativa en las plantas, ya que puede generar daño oxida­tivo (Haider et al., 2021), cambios en el crecimiento, in­terfiere con la fotosíntesis y reduce el contenido de clorofila (Sardar et al., 2022; Saleem et al., 2024). Las plantas absorben el ion Cd+2 por la raíz a través de los mismos transportadores de membrana plas­mática de otros iones divalentes como el Ca+2, Fe+2, Mn+2, Mg+2, Cu+2 y Zn+2 (Kaushik et al., 2024). Sin embargo, se ha reportado que el Cd influye de ma­nera diferente en el contenido de nutrientes depen­diendo de la especie, la etapa de crecimiento y el órgano (Gonçalves et al., 2009a). Por lo que el efecto del Cd en la acumulación y distribución de los elementos esenciales puede revelar su fitotoxi­cidad (Zaid et al., 2020; Liu et al., 2023a). En este sentido, Haider et al. (2021), mencionan que el Cd interactúa con el uso, almacenamiento y utilización de nutrientes y la absorción de agua. Se han visto deficiencias de nutrientes en cultivos de Cucumis sativus (Sun et al., 2017) y Zea mays (Yerlikaya Anli et al., 2022). No obstante, en hojas de Solanum lycopersicum el Cd mostró un efecto sinérgico con el Mg, Ca, Fe y Zn y en frutos un efecto antagónico con el Mn y Zn (Kisa et al., 2016). La explicación a este comportamiento aún no es claro, por lo que el objetivo de este trabajo fue evaluar la influencia del Cd en el contenido de clorofila, el daño a la raíz y la absorción y translo­cación de Ca, K, Mg, Fe, Mn y Zn en frijol (Phaseolus vulgaris var. Opus).

2. Metodología

Se uti­lizó nitrato de cadmio [Cd(NO3)2] a diferentes con­centraciones: 0 µM (control), 0,25 µM, 0,50 µM y 1 µM; con 5 plantas por tratamiento.

2.1. Condiciones de cultivo y diseño experimental

Las semillas de Phaseolus vulgaris var. Opus fueron esterilizadas con hipoclorito de sodio al 0,1% por 15 min, se enjuagaron con agua desionizada, se colo-caron en semilleros utilizando turba como sus­trato, a una temperatura de 20/25 °C, humedad re­lativa del 65% y 10 h de fotoperiodo. El tras­plante se llevó a cabo a los 15 días después de la siembra colocán-dose en un sistema semi-hidropónico en macetas de plástico, en un inverna­dero bajo condiciones de luz natural. El sustrato utilizado fue perlita previa-mente esterilizada y turba (3:1) (pH 4,97; 0,24 dS m-1 y una capacidad de in­tercambio catiónico de 86,45 cmol+kg). Se empleó la solución nutritiva propues-ta por Chaoui et al. (1997) considerando los nutrien-tes contenidos en el agua (Tabla A1, ver Anexo). Se adicionaron diariamente 200 mL de la solución nutritiva a cada maceta. Una vez que las plántulas alcanzaron la etapa vegetativa V4 (tercera hoja trifoliada), según la clasificación de Escalante & Kohashi (1993), se suplementó la solución nutritiva de acuerdo con cada tratamiento (0 µM, 0,25 µM, 0,50 µM y 1 µM). Para el análisis de pigmentos fotosin­téticos, las hojas fueron colectadas 15 días posterio­res al comienzo de cada tratamiento; y para la de­terminación de los nutrientes y los análisis de mi­croscopía electrónica de barrido. Las hojas y las raí­ces fueron tomados una vez que comenzó la etapa R8 (llenado de vainas) (Figura 1).

Figura 1. Diseño experimental del estudio. Creado con BioRender.com

2.2. Cuantificación de los pigmentos fotosintéticos

El contenido de clorofila a, b y los carotenoides se determinaron según Arnon (1949) con algunas modificaciones. La extracción se realizó macerando 1 g de muestra ve­getal con 7 mL de acetona fría al 80% (v/v) y pos­teriormente se añadieron 2 mL de acetona para macerar el tejido faltante. El extracto se aforó a 15 mL con acetona (80%) y se centrifugó a 2000 rpm durante 10 min (HERMLE, Z233 MK-2, Alemania). Se toma­ron 0,5 mL del sobrenadante y se añadieron 2 mL de acetona (80%). Los pig-mentos fueron determi­nados con un espectro-fotómetro UV-VIS (JENWAY, 7305, EE. UU.) a 663, 645 y 470 nm.

2.3. Microscopía electrónica de barrido

Se tomaron 5 mm de longitud de hoja y raíz de cada tratamiento; cada muestra se fijó con glu­taraldehído al 2,5% en tampón de cacodilato de so­dio 0,1 M (pH 7,2) y sacarosa 0,2 M (Schmidt et al., 2009). La fijación se llevó a cabo durante 12 h a 4 °C bajo vacío, seguido de 3 enjuagues en tam­pón de cacodilato de sodio (0,05 M a pH 7,2). Cada muestra se montó en un trozo de metal y se recu­brió con una capa fina de carbono para prevenir o reducir el efecto de la carga eléctrica. Las observa­ciones se realizaron en microscopio electrónico de barrido acoplado a un espectrómetro de dispersión de energía de rayos X (SEM-EDS) (JEOL, JSM 6610, EE. UU.), bajo vacío, utilizando imá­genes de electrones retrodispersados.

2.4. Determinación de nutrientes

Las raíces y las hojas se lavaron con agua deionizada y se secaron en un horno a 80 °C; pos­teriormente, las muestras se trituraron y se tomaron 0,5 g de muestra y fueron digeridas con 15 mL de HNO3 concentrado en un digestor de microondas (CEM, MARS 5, EE. UU.). La potencia utilizada fue de 1200 W, a una presión de 195 psi y temperatura de 210 °C. El tiempo de rampa y retención se fijaron en 15 y 10 min, respectivamente. Una vez terminada la diges­tión ácida, cada muestra se filtró con papel filtro de 42 µm y se aforó con agua desionizada a un volu­men final de 100 mL. El contenido de los nutrientes K, Ca, Mg, Fe, Mn y Zn, se determinaron mediante espectroscopia de emisión atómica con plasma de microondas (MP-AES) (Agilent Tech-nologies, Modelo 4200, EE. UU.). Cada nutriente fue determinado a las siguientes longitudes de onda: K: λmax= 766,491 nm; Ca: λmax= 396,847 nm; Mg: λmax= 279,553 nm; Fe: λmax= 259,940 nm; Mn: λmax= 257,610 nm y Zn: λmax= 213,857 nm. Asimismo, se realizaron las cur­vas de calibración con soluciones multi-estándares de K, Ca y Mg (0; 5; 10; 25; 50 y 75 mg L-1) y Fe, Mn y Zn (0; 0,05; 0,1; 0,2; 0,4 y 0,8 mg L-1).

2.5. Análisis estadístico

Los datos se basaron en cinco muestras indepen­dientes de cada tratamiento (control = 0, 0,25 µM, 0,50 µM y 1 µM). Los datos fueron expresados como la media ± desviación estándar. La normalidad se verificó mediante la prueba de Shapiro-Wilk y la homocedasticidad se verificó utilizando la prueba de Levene. Los análisis estadísticos se llevaron a cabo mediante un análisis de varianza unidireccio­nal (ANOVA) seguido de la prueba de Holm-Sidak para comparaciones múltiples; los datos que no cumplieron con normalidad y/o homocedasticidad se utilizó un análisis de varianza basado en rangos seguido de la prueba de Tukey para comparaciones múltiples. Se utilizó el software SPSS 29.0.2.0; se consideró una diferencia significativa al nivel p ≤ 0,05.

3. Resultados y discusión

3.1. Contenido de pigmentos fotosintéticos

Las plantas tratadas con 0,25 µM, 0,50 µM y 1 µM de Cd no mostraron diferencias significativas en el contenido de clorofila a, b y carotenoides (p = 0,546, p = 0,843 y p = 0,405, respectivamente). No obstante, el contenido de clorofila a aumentó con el tratamiento 0,25 µM. El contenido de clorofila b aumentó en los tratamientos con Cd y los carote­noides disminuyeron en los tres tratamientos con Cd (Tabla 1).

La disminución del contenido de clorofila es una de las respuestas más comunes al estrés por Cd, como en plantas de Satureja hortensis (Azizollahi et al., 2019), Capsicum annuum (Sana et al., 2024), Lactuca sativa (Chen et al., 2022) y Sassafras tzumu (Zhao et al., 2021).

Tabla 1

Contenido de pigmentos fotosintéticos (mg g-1 tejido fresco) en las hojas de Phaseolus vulgaris. Cada valor representa la media ± DE (n = 5)

Se observó un aumento en la clorofila con 0,25 µM de Cd y su posterior disminución, esta respuesta también se ha observado en plantas de Tagetes erecta (Shah et al., 2017), Glycine soja (Liu et al., 2018) y Z. mays (B84) (Franić et al., 2018). Se ha observado en varios or­ganismos una estimulación en bajas dosis e inhibi­ción en dosis altas, lo que se denomina como “hormesis” (Carvalho et al., 2020) lo cual indica que a una baja concentración se puede estimular la sín­tesis de clorofila. Por otro lado, los carotenoides tienen una función impor-tante en la protección del aparato fotosintético (Taiz & Zeiger, 2010); sin em­bargo, en P. vulgaris la reducción de los carotenoides podría indicar que el Cd causó estrés oxidativo al inhibir la producción de estos pigmentos.

3.2. Análisis SEM-EDS en raíces

El análisis SEM muestra daño anatómico en las raí­ces de los tratamientos con Cd (Figura 2) y los es­pectros EDS confirman la presencia de Cd en raíces (Figura 3). Se observa en la Figura 2 presencia de daño anatómico en las capas superficiales de las raíces con los tratamientos con Cd, ya que estas exhiben una descamación en comparación con el control, siendo más evidente con la adición de 1 µM de Cd. Las alteraciones en los rasgos morfológicos, arquitectónicos y anatómicos de las raíces es una estrategia en respuesta a la toxicidad por Cd (An et al., 2023), la acumulación de este metal pesado en las raíces puede distorsionar la arquitectura de la raíz ocasionando daño estructural.

En las raíces de Athyrium yokoscense, el Cd se distribuyó principalmente en la región de la pared celular y el espacio intercelular (Ukai et al., 2023). Bora & Sarma (2021) detectaron picaduras laterales escalariformes en las paredes laterales de las traqueidas y una reducción significativa en las raíces de Ceratopteris pteridoides tratadas con 40 µM de Cd. En raíces de Populus alba el Cd se encontró disperso en los tejidos radiculares, pero no se observó ninguna reducción celular importante ni necrosis tisular, por lo que la pared celular podría ser la primera barrera de protección especialmente en concentraciones bajas-medias y tiempos de exposición cortos (Cocozza et al., 2008).

Figura 2. Escaneo de las micrografías electrónicas en raíces de Phaseolus vulgaris (A = control; B = 0,25 µM; C = 0,50 µM y

D = 1 µM de Cd(NO3)2). Las imágenes muestran una descamación conforme aumenta la concentración de Cd.

Figura 3. Determinación cualitativa de Cd en raíces de Phaseolus vulgaris mediante espectroscopia de dispersión de energía de rayos X (A = 0,25 µM; B = 0,50 µM y C = 1 µM de Cd(NO3)2).

3.3. Contenido de nutrientes

El contenido de Ca en raíces y en vainas de P. vulgaris aumentó conforme al incremento de las concentraciones de Cd, la mayor concentración de Ca fue en el tratamiento 1 µM de Cd. Se observaron diferencias significativas tanto en raíces y el grupo control (p < 0,001), en los tratamientos 0,25 µM y 0,50 µM (p < 0,001), y en vainas con el grupo control (p = 0,014). En tallo aumentó significa-tivamente en los tres tratamientos (p = 0,001; p = 0,006; p = 0,008, respectivamente); en hojas aumentó el Ca con la adición de 0,50 µM sin observarse diferencias significativas (p = 0,837) (Figura 4A). En el caso de K, disminuyó en raíz conforme aumentaron las concentraciones de Cd, las hojas tuvieron un comportamiento similar con la adición de 0,25 µM y 0,50 µM y un aumento con 1 µM de Cd. Se observaron diferencias significativas entre el control y los tres tratamientos con Cd (p < 0,001) así como entre los tratamientos 0,25 µM y 0,50 µM con 1 µM (p = 0,020). De manera contraria, en tallo el K aumentó en cada tratamiento con Cd, existiendo diferencias significativas entre el control y 1 µM (p < 0,001); en vaina la mayor cantidad de K fue con el tratamiento 1 µM (p = 0,092) (Figura 4B). Con relación al Mg, se observó un aumento en raíz, tallo y vaina en los tratamientos con Cd en comparación con el control. En raíz se encontraron diferencias significativas entre el control y la concentración 0,25 µM (p = 0,005), control y 0,50 µM (p = 0,047) y el control y 1 µM (p = 0,015); en tallo estas diferencias tuvieron un valor p < 0,001 y en vaina sólo se encontró entre el control y el tratamiento 1 µM (p = 0,001). En hojas no se encontraron diferencias significativas (p = 0,722); no obstante, disminuyeron en comparación con el control (Figura 4C).  El Fe en la raíz, tallo y vaina no se encontraron diferencias significativas (p = 0,066, p = 0,060 y p = 0,073, respectivamente). En hojas, el tratamiento control fue significativamente más alto con 1 µM de Cd (p = 0,008) (Figura 4D).  El Mn en raíz con 1 µM fue significativamente mayor en comparación con el control (p = 0,002). En tallo no se observan diferencias significativas (p = 0,726); en hojas el Mn fue significativamente mayor en comparación con el control (p < 0,001) y en vaina no hubo diferencias significativas (p = 0,081) (Figura 4E). Con relación al Zn en raíz los tratamientos 0,25 µM, 0,50 µM y 1 µM fueron significativamente mayores (p = 0,003, p = 0,018 y 0,016, respecti-vamente); en el tallo la concentración de Zn fue significativamente mayor en el tratamiento control en comparación con los tres tratamientos con Cd (p = 0,008, p = 0,008 y p = 0,047, respectivamente). En hojas y en vaina no se encontraron diferencias significativas (p = 0,380 y p = 0,218, respectiva-mente) (Figura 4F). En la Tabla 2 se puede observar el efecto principal que existió entre los nutrientes y los tratamientos con Cd.

Se ha reportado que la relación del Cd-Ca es antagónica al tener similitudes fisicoquímicas (Xu et al., 2023), ya que el Cd puede ingresar mediante los canales del Ca2+ (Qin et al., 2020). El efecto del Cd sobre el Ca es difícil de evaluar ya que con frecuencia se encuentran en competencia por los canales transportadores (Huang et al., 2022). En raíz, hoja y vaina esta competencia no fue obser-vada, esto puede explicarse por el movimiento del Ca restringido por el apoplasto, ruta que es accesible en raíces jóvenes no suberizadas, además de que el Cd puede modificar la estabilidad de los canales del Ca2+ e incrementar su flujo dentro de las células. Debido a que el Ca intracelular es un mensajero secundario, puede interactuar para propagar la señal y regular genes involucrados en el transporte, metabolismo y tolerancia a los metales pesados (Sun et al., 2022; Wang et al., 2023).

Figura 4. Contenido de nutrientes Ca, K, Mg (g kg-1), Fe, Mn y Zn (mg kg-1) en plantas de Phaseolus vulgaris expuestas a cadmio. Los datos se presentan como la media ± DE (n = 5); letras diferentes indican diferencias significativas entre los tratamientos.

El incremento de Cd en las hojas de P. vulgaris pudo ser por los mecanismos de transporte de la raíz a las partes aéreas; ya que el Ca es transportado por el xilema y en plantas que se encuentran en crecimiento se transloca preferen-temente en los ápices de las hojas, probablemente generado por el ácido indolacético, además de realizarse un intercambio catiónico y favorecer la translocación del Ca2+ hacia las partes aéreas (Zhou et al., 2020). En cuanto a las menores concentraciones en tallo y vaina se puede explicar por la baja translocación del Ca en floema. Por tanto, los órganos que son provistos de nutrientes por medio de la savia en floema son bajos en Ca (Mengel & Kirkby, 2000). Además, la presencia de Ca puede tener un impacto al disminuir los efectos tóxicos del Cd (Kaleem et al., 2022). En cuanto a nuestros resultados de K en raíz, este nutriente disminuyó y aumentó en tallo. En hoja y vaina disminuyeron con la adición de 0,25 y 0,50 µM, pero aumentaron con 1 µM. Resulta evidente que el Cd interfiere con las concentraciones de K en raíces, se ha sugerido que la inhibición en el contenido de K es consecuencia indirecta del Cd, ya que reduce la disponibilidad de ATP y al no existir similitud química entre estos dos elementos no se justifica una competencia directa.

Tabla 2

Efecto de las concentraciones de Cd en el contenido de macro (g kg-1) y micronutrientes (mg kg-1) en los órganos de P. vulgaris

La capacidad del K para competir con los cationes divalentes por los sitios de absorción en raíces es débil, por los mecanismos utilizados por las plantas para absorber el K+ y Cd2+ (Wang et al., 2019). Sin embargo, la relación K-Cd en Arabidopsis es antagónica, ayudando a mitigar la afectación en la pared celular, mientras que aumenta el K en raíces (Wu et al., 2020). Los resultados muestran una mayor concentración de K en tallo; sin embargo, a diferencia del estudio realizado por Xu et al. (2018) no hubo una fertilización orgánica. Se ha aceptado que los efectos de los fertilizantes potásicos sobre la migración y transformación de Cd en el sistema suelo-planta depende de los aniones que los acompañan, como Cl, SO42− y NO3− (Bingham et al., 1984; Swedlund et al., 2003; Wang et al., 2019). En plantas de Triticum aestivum, Brassica chinensis y O. sativa, Wang et al. (2019) estudiaron diferentes dosis y tipos de fertilizantes (KCl, K2SO4 y KNO3), en plantas de T. aestivum y B. chinensis la aplicación de K2SO4 aumentó ligeramente el contenido de Cd; sugiriendo que la aplicación de fertilizantes con K generalmente promueve la absorción de Cd; sin embargo, los mecanismos de absorción de las formas químicas del Cd (Cd2+ /CdCl+ /CdCl2 /CdSO4) aún no son claros. Por lo que es recomendable realizar más estudios sobre la interacción K-Cd en relación con la fertilización y formas químicas de Cd. Por otro lado, las concentraciones de Mg aumentaron en raíces, tallo y vainas en los tratamientos con Cd, mientras que en las hojas disminuyó respecto al control. En un genotipo de Solanum lycopersicum sensible al estrés por Cd, exhibió concentraciones más altas de Mg en raíces en comparación con el genotipo tolerante (Borges et al., 2019). En raíces de Oriza sativa cultivadas hidropónicamente las concen-traciones de Mg aumentaron con la adición de 50 µM de Cd (Huybrechts et al., 2021). En hoja, a pesar de no encontrar diferencias significativas se pudo observar una disminución del Mg con 0,25 y 0,50 µM de Cd, lo que pudiera sugerir la activación del mecanismo de defensa en P. vulgaris, ya que se ha sugerido que el Mg participa en el mecanismo de tolerancia contra el estrés causado por el Cd (Dražić et al., 2004). En lo que se refiere al Mn, se reporta que la aplicación de este elemento puede disminuir la absorción de Cd (Qin et al., 2020). El Mn absorbido como catión divalente compite con el Cd al compartir las rutas de absorción y transporte (Sasaki et al., 2012). En este estudio en raíz se encontraron diferencias con respecto al control y los tratamientos con Cd, observando un incremento de la concentración de Mn con la adición de 0,25 y 1 µM. Mientras que para hoja y vaina se observó una mayor concentración de Mn a medida que aumento la concentración de Cd, concordando con Chen et al. (2007) ya que observaron una acumulación sinérgica del Mn con respecto a la acumulación de Cd. Por otro lado, Huang et al. (2020) mencionan que el Fe compite con el Cd mediante las mismas rutas de acceso a las células vegetales, por esto la planta puede tener acceso al Fe y minimizar la absorción de Cd (Mubeen et al., 2023). Kovács et al. (2010) sugieren que el Cd disminuye la capacidad reductora en raíces al disminuir la actividad de la enzima quelato férrico reductasa, lo que concuerda con nuestros resultados al observar una disminución de la concentración de Fe a una concentración de 1 µM. Lo anterior puede ser explicado por la competencia del Fe y el Cd por los mismos sitios de unión en las membranas celulares (Javad et al., 2023). Finalmente, el Zn es un elemento antagónico con el Cd y limita su entrada a las plantas para disminuir la toxicidad por Cd (Qin et al., 2020). Jiang et al. (2023) observaron que Zn disminuye la toxicidad del Cd, teniendo un efecto sinérgico que ayuda a aliviar el estrés por Cd. Dong et al. (2019) mencionan que la relación Cd-Zn puede ser tanto antagónica como sinérgica y dependerá de la especie, tejido, etapa fenológica y concentración del elemento. En este estudio las mayores concentraciones de Zn fueron en raíz, seguido de las partes aéreas como hojas y vainas, lo que concuerda con Cherif et al. (2011) y Wang et al. (2017). Al igual que en este estudio, Sperdouli et al. (2022) observaron que la exposición a Cd mejoró la absorción de Zn, pero disminuyó su translocación en hojas de Salvia sclarea. Las mayores concentraciones de Zn encontradas en los diferentes tejidos de P. vulgaris concuerdan con un aumento de Cd en los tratamientos 0,25 µM en raíz, 0,50 µM y 1 µM en hoja, y 0,25 µM en vaina, lo cual puede explicarse por el sinergismo Cd-Zn. Resulta evidente que el Cd perturba la nutrición mineral y su absorción se realiza principalmente a través de las raíces y hojas (Lin et al., 2023). Se ha planteado la hipótesis de que los aumentos en las concentraciones de los nutrientes en raíz podrían explicarse parcialmente por la interferencia del Cd, al afectar la permeabilidad de las membranas plasmáticas y sus transportadores específicos (Hédiji et al., 2015; Rivetta et al., 2023). Por lo que, los sinergismos pueden ser un efecto secundario al daño a las membranas celulares por al desbalance de las proporciones de los metales pesados (Rodríguez Ortiz et al., 2009). Asimismo, la alteración en la estructura de la raíz también podría influir en la absorción, translocación y acumulación de los elementos en los diferentes tejidos y órganos de las plantas. Por lo que estudios futuros deben de centrarse en dilucidar los mecanismos y procesos moleculares en respuesta a la estructura de la raíz y los transportadores de membrana en cultivos de P. vulgaris que se desarrollan en suelos contaminados con Cd.

4. Conclusiones

El Cd a concentraciones 0,25 y 0,50 µM estimuló la síntesis de clorofila e inhibió la síntesis de carotenoides. Se observaron sinergismos y antago-nismos con los nutrientes con los distintos tratamientos de Cd en los diferentes órganos de P. vulgaris, ya que se reporta que el Ca y Cd son antagónicos, en este estudio se observó sinergismo en raíz, tallo y vaina a medida que aumentaron las concentraciones de Cd. De manera similar, el Mg en raíz, tallo y vaina, el Mn en todos los órganos, el Zn en raíz, hoja y vaina fueron sinérgicos con el Cd. De forma contraria el K en raíz y hojas, así como el Fe en tallo, hoja y vaina fueron antagónicos con el Cd. El daño causado en la estructura de la raíz por el Cd pudo influir en la absorción y translocación de los nutrientes en los órganos de P. vulgaris pudiendo dañar los transportadores específicos de las membranas celulares.

Estudios futuros deben dilucidar los mecanismos y procesos moleculares en respuesta a la estructura de la raíz y los transportadores de membrana en cultivos de P. vulgaris que se desarrollan en suelos contaminados con Cd, y las posibles estrategias para evitar el daño y con ello desarrollar cultivos más resistentes al Cd.

Contribución de los autores

P. B. Gutiérrez-Martínez: metodología, investigación, análisis formal, validación, escritura-borrador. B. C. Ramírez-Hernández: metodología, conceptualización, administración de proyecto, adquisición de financiación, escritura-revisión y edición y M. M. Maldonado-Villegas: metodología, investigación, recursos, escritura-borrador.

Declaración de conflicto de intereses

Los autores declaran no tener ningún conflicto de interés que pudiera influir en el trabajo presentado en este artículo.

ORCID

P. B. Gutiérrez-Martínez  https://orcid.org/0000-0002-3684-0576

B. C. Ramírez-Hernández  https://orcid.org/0000-0002-0576-8997

M. M. Maldonado-Villegas  https://orcid.org/0000-0002-0483-6951

Referencias bibliográficas

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Anexo

Tabla A1

Análisis químico del agua empleada para la preparación de la solución nutritiva