REVIEW          

Bioactive compounds from bacterial and fungal agents for the control of phytopathogenic nematodes: mechanisms of action, interactions, and applications

Compuestos bioactivos de bacterias y hongos en el control de nematodos fitopatógenos: mecanismos de acción, interacciones y aplicaciones

Marcos Vera-Morales1 * ; Rafael F. Castañeda-Ruiz2 ; Daynet Sosa1 ; Carlos Arias-Vega1 ;

Adela Quevedo1 ;  María F. Ratti1, 3

1 Escuela Superior Politécnica del Litoral, ESPOL, Centro de Investigaciones Biotecnológicas del Ecuador, Campus Gustavo Galindo Km. 30.5 Vía Perimetral, P.O. Box 09-01-5863, Guayaquil, Ecuador.

2 Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal. Calle 110 No. 514 e/ 5ta B y 5ta F, Playa., La Habana, Cuba.

3 Escuela Superior Politécnica del Litoral, ESPOL, Centro de Investigaciones Rurales, Campus Gustavo Galindo Km. 30.5 Vía Perimetral, Guayaquil, Ecuador.

* Corresponding author: mxvera@espol.edu.ec (M. Vera-Morales).

Received: 21 June 2023. Accepted: 27 February 2024. Published: 11 March 2024.

Abstract

Phytopathogenic nematodes are a threat for agriculture, they cause plant diseases and economic losses worldwide. Currently, the pursuit of compounds of biological origin for nematode biocontrol has become a priority as an environmentally friendly alternative. Microorganisms-derived compounds have several strategies to reduce the populations of infectious juvenile nematodes. Although microorganisms and their metabolites are the focus of literature reports reviews on nematicidal control, interactions between fungi, bacteria, and nematodes, as well as the compounds that are generated in such interactions, are not highlighted. The aim of this review was to discuss the latest advances on chemical compounds secreted by microorganisms and their interaction mechanisms for biological control of phytopathogenic nematodes. Results were organized based on: i) mode of action, ii) infection process, iii) nematicide compounds, iv) interactions and field applications, and v) current challenges. The scope of this review contributes to a better comprehension of the versatility of bacterial and fungal compounds for their use in the development of management plans for nematode control.

Keywords: Antagonism; bacteria; metabolic compounds; fungi; toxic metabolites.

Resumen

Los nematodos fitopatógenos son una amenaza para la producción agrícola, causando enfermedades en las plantas y pérdidas económicas en todo el mundo. En la actualidad, la búsqueda de compuestos de origen biológico para estos nematodos, como una alternativa amigable con el ambiente, se ha convertido en prioridad. Los compuestos derivados de microorganismos cuentan con diferentes mecanismos de acción para reducir las poblaciones de juveniles infecciosos de nematodos. A pesar de que la literatura reporta revisiones sobre los microorganismos y sus metabolitos nematicidas, no se destacan las interacciones entre hongos, bacterias y nematodos, así como de los compuestos que se generan en tales interacciones. El objetivo de esta revisión fue discutir los avances recientes sobre compuestos químicos secretados por microorganismos y mecanismos de interacción para el control biológico de nematodos fitopatógenos. Los resultados se organizaron en función de i) mecanismos de acción, ii) proceso de infección, iii) compuestos nematicidas, iv) interacciones y aplicaciones a las soluciones en campo y v) desafíos actuales. El enfoque de esta revisión contribuye a una mejor comprensión de la utilidad de los compuestos producidos por bacterias y hongos que permitan incorporarlos en el desarrollo de planes de manejo para el control de nematodos.

Palabras clave: Antagonismo; bacterias; compuestos metabólicos; hongos; metabolitos tóxicos.

DOI: https://doi.org/10.17268/sci.agropecu.2024.011

Cite this article:

Vera-Morales, M., Castañeda-Ruiz, R. F., Sosa, D., Arias-Vega, C., Quevedo, A., & Ratti, M. F. (2024). Compuestos bioactivos de bacterias y hongos en el control de nematodos fitopatógenos: mecanismos de acción, interacciones y aplicaciones. Scientia Agropecuaria, 15(1), 143-157.

1. Introducción

Se han descrito aproximadamente 4100 especies de nematodos fitopatógenos que representan una amenaza para la seguridad alimentaria mundial (Decraemer & Hunt, 2006). No obstante, en el suelo, los nematodos cuentan con enemigos natu­rales como bacterias, hongos, ácaros, colémbolos, tardígrados e incluso otros grupos de nematodos predadores que pueden utilizarse para su manejo y control (Vera-Morales et al., 2022).

Aunque en el mercado existen nematicidas eficien­tes de amplio espectro y de baja toxicidad para los cultivos, los nematodos están desarrollando gra­dualmente resistencia hacia estos productos quími­cos, lo que dificulta su control. Por lo tanto, es cru­cial el desarrollo de nuevos compuestos activos de­rivados de microorganismos (Li et al., 2015). Estos compuestos como cetonas, ácidos, alquilos, sulfu­ros y compuestos heterocíclicos han demostrado ser eficaces en la reducción de poblaciones de ne­matodos en la agricultura (Cao et al., 2019)

Además, los microorganismos realizan interaccio­nes complejas (Siddiqui & Aziz, 2024), siendo capa­ces de detectar y responder a señales tanto bióticas como abióticas del entorno (Saritha et al., 2021). De esta manera, integran información tanto del interior como del exterior de las células para activar una respuesta (Westerhoff et al., 2014). Estas formas de comunicación representan interacciones naturales en las que se emplean señales regidas por signos (Witzany, 2017). Estas señales pueden ser mecáni­cas y químicas, permitiendo la coordinación y orga­nización de la vida en el suelo. En el contexto de la biocomunicación, el emisor libera una señal quí­mica, lo que provoca una respuesta en el compor­tamiento y/o fisiología de los organismos recepto­res (Beck et al., 2018). En este sentido, los enemigos naturales de los nematodos pueden producir sus­tancias químicas que los atraen o repelen (Kirwa et al., 2018).

Las interacciones, las señales, las comunicaciones y los compuestos derivados de los microorganismos desempeñan un papel fundamental en los sistemas naturales (Quevedo et al., 2022). Estas interacciones microbianas promueven la producción de diversos compuestos activos que resultan cruciales para el funcionamiento y la estructura de los microhábitats (Wheatley, 2002). Las bacterias productoras de compuestos activos, favorecen el crecimiento vege­tal así como la atracción, repulsión y depredación de nematodos fitopatógenos (Park et al., 2015).

A pesar de la importancia que tienen los recursos microbianos, se ha intensificado recientemente la investigación de los mecanismos de biocomunica­ción a nivel celular y molecular que se producen tanto intra como inter organismos (Liang et al., 2019; Youssar et al., 2019), demostrando la produc­ción de diferentes compuestos activos, tanto de bacterias (Migunova & Sasanelli, 2021) como por hongos (Köhl et al., 2019) que participan en el bio­control de nematodos (Bui & Desaeger, 2021). Esto resalta la necesidad de explorar a fondo los agentes microbianos y sus metabolitos útiles en el biocon­trol de nematodos, con el objetivo de asegurar una agricultura más equilibrada con el medio ambiente (Quevedo et al., 2022). En este contexto, la presente revisión aborda investigaciones actuales sobre los modos de acción de los compuestos derivados de las interacciones microbiológicas para contrarrestar el impacto de los nematodos, contribuyendo así a una comprensión más holística del funcionamiento del suelo y facilitando el diseño de nuevas estrate­gias sostenibles para el control de enfermedades causadas por nematodos fitopatógenos.

2. Bacterias

2.1. Mecanismos de acción. Los recientes avances en la comprensión de las actividades nematicidas proporcionadas por enzimas y proteínas están con­tribuyendo a mejorar el control de las plagas de ne­matodos en la agricultura (Manan et al., 2018). Entre los mecanismos de acción de las bacterias se en­cuentra la antibiosis mediante la producción de compuestos tóxicos, la competencia por los mi­crohábitats ocupados por nematodos, la produc­ción de enzimas líticas y la inducción de resistencia sistémica (Khan et al., 2023). Las bacterias también pueden infectar a los nematodos patógenos al imi­tar señales de alimentos, utilizar compuestos quí­micos o desplazar a hongos asexuales para que capturen a los nematodos (Liang et al., 2019).

2.2. Proceso de infección. Bacillus nematocida em­plea un mecanismo similar al “caballo de Troya”, con la finalidad de ingresar al tracto digestivo, co­lonizar y secretar proteasas que causan la muerte de los nematodos (Niu et al., 2010). La bacteria B. thuringiensis forma esporas que producen cristales de protoxinas proteicas, llamadas proteínas de cris­tal o proteínas Cry las cuales forman poros letales para los nematodos patógenos (Zhang et al., 2012). Mientras que otras bacterias tales como Stenotrophomonas maltophilia aisladas de estiércol de vaca, son capaces de descomponer productos nitrogenados para activar la predación de hongos y movilizarlos con el fin de que sean consumidos por los nematodos (Wang et al., 2014).

2.3. Compuestos bacterianos nematicidas. Las bac­terias de la rizosfera, tales como Pseudomonas aeruginosa, Paenibacillus polymyxa, Lysinibacillus sphaericus, Bacillus cereus, B. subtilis y Achromobacter xylosoxidans tienen la capacidad de secretar enzimas extracelulares, como quitinasa, quitosanasa y proteasa que inhiben eficientemente la eclosión de huevos de Meloidogyne incógnita (Soliman et al., 2019). B. firmus produce una serina proteasa capaz de degradar múltiples proteínas de M. incógnita (Geng et al., 2016), mientras que B. pumilus produce proteasas y quitinasas que redu­cen poblaciones de M. arenaria tanto en condicio­nes in vitro como in vivo (Lee & Kim, 2016). Además, se han identificado enzimas líticas (quitinasa y/o ge­latinasa) producidas por Lysobacter capsici YS1215 capaces de degradar la cutícula y consumir el inte­rior de los nematodos (Lee et al., 2015).

Los compuestos orgánicos volátiles (COV) deriva­dos de bacterias presentan un enorme potencial para suprimir nematodos patógenos (Kusstatscher et al., 2020). Los COV pueden ser una estrategia in­tegral contra nematodos del nudo de la raíz funcio­nando como fumigantes, atrayentes y repelentes de los juveniles infecciosos (Herrera-Cabrera et al., 2024). Paenibacillus polymyxa produce acetona fur­fural y 2-decanol que actúan como atrayente de M. incógnita, suprimiendo su alimentación, reproduc­ción y crecimiento (Cheng et al., 2020)  mientras que 2-nonanona y 2-decanona afectan directa­mente el intestino y la faringe del organismo (Cheng et al., 2017). Además, los COV disulfuro de dimetilo y acetaldehído actúan como atrayente y matan al nematodo al contacto directo (Huang et al., 2020). Los COV producidos por bacterias de los géneros como Bacillus, Paenibacillus y Xanthomonas han demostrado ser letales para el nematodo formador de agallas del arroz M. graminícola (Bui et al., 2020).

Los compuestos bioactivos generados por B. firmus tienen la capacidad de inhibir el crecimiento de Radopholus similis, Ditylenchus dipsaci y M. incógnita (Mendoza et al., 2008). Además, el cia­nuro de hidrógeno, sintetizado por bacterias rizos­féricas, exhibe un efecto inhibitorio sobre M. incógnita y otros nematodos (Abd El-Rahman et al., 2019). Compuestos como las fenazinas producidas por Pseudomonas chlororaphis pueden afectar la capacidad de nematodos fitopatógenos y contri­buir a la supresión de enfermedades (Yu et al., 2018). Las bacterias del género Bacillus tienen un papel importante entre los agentes de biocontrol de nematodos debido a la variedad de proteínas, antibióticos, lipopéptidos cíclicos, bacteriocinas, en­zimas líticas, quitinasas, etc. (Sujayanand et al., 2024). La tabla 1 proporciona detalles sobre diver­sos compuestos obtenidos de bacterias para el control biológico de nematodos fitopatógenos.

Las bacterias endófitas, que residen en los tejidos de las plantas, tienen la capacidad de producir di­versos metabolitos que contribuyen a la defensa de las plantas contra la colonización de nematodos fi­topatógenos (Kumar & Dara, 2021). Entre los meta­bolitos producidos por estas bacterias endófitas se incluyen los flavonoides, fenoles, taninos, terpenoi­des, esteroides, saponinas y alcaloides (Maulidia et al., 2020). Un ejemplo destacado es la bacteria en­dófita Brevundimonas diminuta (LCB-3), que puede sintetizar el compuesto tóxico (R)-(-)-2-etilhexano-1-ol capaz de suprimir al nematodo Bursaphelenchus xylophilus (Zheng et al., 2008).

Tabla 1

Compuestos producidos por bacterias en el control biológico de nematodos fitopatógenos

3. Hongos que capturan nematodos

3.1. Mecanismo de acción. Los nematodos son or­ganismos que pueden generar feromonas, conoci­das como ascarósidos, esenciales para diversas ac­tividades, como atracción, agregación, repulsión y búsqueda de alimento (Grunseich et al., 2021). Estas feromonas tienen la capacidad de activar múltiples vías de traducción de señales e inducir la morfogé­nesis en la formación de estructuras de captura, ta­les como redes adhesivas, botones, columnas, anillos constrictivos y no constrictivos (Jiang et al., 2017).

En el proceso de formación de estas estructuras de captura intervienen factores bióticos y abióticos, como la concentración de oxígeno, el pH, la luz, la temperatura y la presencia de sustancias segrega­das por los nematodos (Ocampo-Gutiérrez et al., 2021), así como la producción de amoníaco, urea, nitratos y otros compuestos y sustancias (Su et al., 2017). En la tabla 2 se resumen los compuestos que han sido empleados para inducir la formación de estructuras de captura en el proceso de infección de nematodos.

3.2. Proceso de infección. Los hongos predadores tienen la capacidad de retener a sus presas cerca de sus estructuras de captura (Vera-Morales et al., 2022). Esto se debe a que pueden producir com­puestos volátiles, como furanonas y pironas, que imitan señales de alimentación y sexo de los nema­todos (Wang et al., 2018). Se ha observado que ciertos compuestos, como el metil 3-metil2-butenoato (MMB) producido por Arthrobotrys oligosporus, pueden atraer intensamente a nema­todos hermafroditas. Este compuesto desencadena una atracción específica de sexo e influye en la etapa de desarrollo y apareamiento(Hsueh et al., 2017).

Los hongos que capturan nematodos emplean es­tructuras de captura que se forman mediante la co­municación entre células y la fusión de hifas (Youssar et al., 2019). Las células fúngicas se adhie­ren fuertemente a la cutícula de los nematodos, inmovilizándolos en el proceso (Lipke, 2018). Este fenómeno implica la participación de proteínas (Liu et al., 2014) y enzimas como serina proteasas, colagenasas, fosfatasas, quitinasas, entre otras (Cruz et al., 2015).

Las células fúngicas tienen la capacidad de detectar y responder a las señales del entorno mediante re­ceptores en la superficie extracelular, desencade­nando respuestas que regulan los procesos bioló­gicos subsiguientes (Leeder et al., 2011). Un ejemplo de este fenómeno se observa en la formación de los anillos de constricción de Drechslerella dactyloides. La presión ejercida por los nematodos al atravesar la mitad del anillo activa las proteínas G en el anillo, lo que resulta en un aumento del Ca2 citoplasmático, activación de calmodulina y apertura de canales de agua. Este proceso expande las células y contrae los anillos, inmovilizando a la presa (Chen et al., 2001).

Se sabe que las vías de traducción de señales de D. dactyloides están mediadas por proteínas quinasas activadas por mitógenos (MAPK), que se activan a través de fosforilación (Fan et al., 2021). Por tanto, las MAPK producen respuestas fenotípicas involucradas en la virulencia de los hongos contra nematodos (Tong & Feng, 2019).

Tabla 2

Compuestos que inducen la formación de estructuras de captura en hongos

3.3. Compuestos fúngicos nematicidas. La literatura ha informado sobre 179 compuestos producidos por hongos, que incluyen ascomicetos y basidiomi­cetos, con actividad nematicida (Li et al., 2007). Al­gunos hongos de la rizosfera tales como Tricho­derma spp, micorrizas y endófitos, son capaces de controlar nematodos fitopatógenos mediante pa­rasitismo, antibiosis, parálisis, producción de enzi­mas y competencia por espacios y recursos (Lopes et al., 2024), lo que proporciona a las plantas una mayor absorción de agua y nutrientes (Poveda et al., 2020). Los metabolitos secundarios producidos por T. viridae han demostrado tener eficacia en la inhibición de eclosión de huevos y la muerte de ju­veniles de nematodos M. incognita (Khan et al., 2020). Se han descubiertos compuestos nematici­das como el ácido acético en cultivo de T. longibrachiatum (Djian et al., 1991), la gliotoxina en T. virens (Anitha & Murugesan, 2005) y un péptido ciclosporina A producido por T. polysporum, que presenta actividad contra M. incognita (Li et al., 2007).

Los hongos endófitos también tienen la capacidad de producir metabolitos secundarios con propieda­des nematicidas (Kumar & Dara, 2021). Metabolitos del hongo endófito Fusarium oxysporum, como la bikaverin y ácido fusárico son capaces de matar a Bursaphelenchus xylophilus (Kwon et al., 2007), mientras que otros metabolitos, como el ácido 4‐hidroxibenzoico, el ácido indol‐3‐acetico (IAA) y la gibepirona D, son efectivos contra M. incognita (Bogner et al., 2017). El endófito Chaetomium globosum produce compuestos tóxicos para M. javanica tales como la quetoglobosina A, la quetoglobosina B, la flavipina, la 3-metoxi-epicoccona y la 4, 5, 6-trihidroxi-7-metil-ftalida (Khan et al., 2019).

Los basidiomicetos también producen diversos compuestos, como el termólido A y B, onfalotina, ofiobolinas, bursafelosidos A y B, illinitona A, pseudohalonectrinas A y B, dichomitina B y cariopsomicinas A–C (Degenkolb & Vilcinskas, 2016). En el orden fúngico de los Agaricales, se encuentran representantes como Pleurotus y Hohenbuehelia que, según estudios filogenéticos, han demostrado actividad contra nematodos (Koziak et al., 2007; Thorn et al., 2000). Pleurotus ostreatus es capaz de producir un compuesto derivado del ácido linoleico (ácido trans-2-decenoico) que resulta tóxico para los nematodos del género Meloidogyne (Hahn et al., 2019; Okorie et al., 2011).

Los hongos formadores de estructuras de captura también generan compuestos, tanto volátiles como no volátiles, que han demostrado beneficios en la agricultura. A. oligosporus es capaz de secretar metabolitos tóxicos para el control de M. incógnita en plantas de tomates (Kassam et al., 2021; Soliman et al., 2021). Dactylellina haptotyla es capaz de producir ácido 2-furoico (Lei et al., 2023), mientras que Duddingtonia flagrans produce COV tales como ciclohexanamina, ciclohexanona y ciclohexanol que reducen significativamente las poblaciones de M. incógnita (Mei et al., 2021).

4. Interacciones entre bacterias, hongos y nematodos fitopatógenos

Las bacterias y los hongos del suelo comparten microhábitats en su entorno natural, lo que facilita interacciones frecuentes entre ellos (Li et al., 2016). Tienen la capacidad de coexistir y colaborar, especialmente en la captura de nematodos (Liang et al., 2019) (ver Tabla 3).

Algunas bacterias de la rizosfera son capaces de influir en el fenotipo de los hongos e intervenir en las interacciones microbianas (Arendt et al., 2016), produciendo compuestos nitrogenados que inducen la formación de diversas estructuras de captura en hongos depredadores (Su et al., 2016).

Tabla 3

Bacterias que inducen la formación de estructuras de captura en los hongos depredadores

Figura 1. Modelo esquemático de las interacciones entre los nematodos fitopatógenos y sus patógenos fúngicos y bacterianos. Los hongos que capturan nematodos son capaces de detectar los ascarósidos de los nematodos y producir una cascada de señalizaciones (PLC fosfolipasa C, IP3 inositol trifosfato, CAM calmodulina, CMPK calcio/calmodulina dependiente de la proteína quinasa, DAG diaglicerol, PKC proteína quinasa C, AC adenilato ciclasa, cAMP dependiente de proteína quinasa, PKA proteína quinasa A, Ras monomérico, MAPKKK-MAPKK-MAPK mitógeno activado de proteína quinasa) que termina con un factor de transcripción, tales como las estructuras de captura.

Las bacterias pueden interactuar de tres formas: degradando compuestos para movilizar a los hongos que capturan nematodos, elaboran com-puestos que son atractivos para los nematodos o emplean toxinas altamente eficientes. Los com-puestos producidos por microorganismos en el control de nematodos patógenos podrían reducir la dependencia de los agroquímicos actualmente utilizados (Camacho et al., 2023). Esto destaca la necesidad de desarrollar nuevos agentes de biocontrol que puedan cerrar las brechas en el conocimiento y avanzar hacia la creación de aplicaciones tecnológicas innovadoras. En este contexto, se requiere un aumento en la inversión para la adopción de tecnologías que contribuyan al desarrollo sostenible de la agricultura (Sánchez & Zambrano, 2019).

Un caso ilustrativo es Chryseobacterium sp., una bacteria que se adhiere a las hifas de A. oligosporus, estimulando la formación de redes adhesivas (Li et al., 2011). A. musiformis recluta un conjunto de taxones bacterianos constitutivos con capacidad de metabolismo del nitrógeno, cuyas interacciones inducen y aumentan la formación de estructuras de captura en el hongo (Zheng et al., 2024). Además, algunas bacterias son capaces de movilizar hongos predadores mediante la degradación de la urea, desencadenando la morfogénesis de los hongos para la captura de nematodos (Wang et al., 2014).

En general, los compuestos e interacciones tritrófi­cas que involucran a bacterias, hongos y nemato­dos del suelo son complejas (Figura 1). Este proceso implica numerosas señales y compuestos químicos, los cuales reflejan millones de años de coevolución (Fischer & Requena, 2022). En su conjunto, los compuestos secretados por bacterias y hongos desempeñan un papel crucial en el control de nematodos fitopatógenos y en el mantenimiento de la dinámica de las comunidades microbianas subterráneas (Araldi-Brondolo et al., 2017).

4.1. De las interacciones a las soluciones en campo. Cada suelo alberga su propia diversidad de comu­nidades microbianas que desempeñan un papel crucial en la defensa contra los fitopatógenos (Nwokolo et al., 2021). Por lo tanto, resulta funda­mental descubrir nuevos agentes biológicos con potencial para desarrollar estrategias efectivas en el control de las enfermedades de las plantas (Quevedo et al., 2021; Zhang et al., 2021), mejo­rando así la calidad del suelo y las interacciones mi­crobianas (Manohar et al., 2020). Se hace necesario aplicar un consorcio de bacterias y hongos capaces de producir compuestos nematicidas eficaces y res­petuosos con el medio ambiente. Además, es cru­cial la aplicación adecuada de sustancias cuya com­posición mejore el antago-nismo de los microorga­nismos contra nematodos patógenos (Wolfgang et al., 2019). Por tanto, se requiere el desarrollo de nuevas preparaciones biológicas innovadoras, sostenibles y prácticas para garantizar la seguridad alimentaria (Lopes et al., 2024).

Los descubrimientos e investigaciones sobre las interacciones entre los microorganismos y los compuestos producidos con acción nematicida benefician a la agricultura (Ju et al., 2016), ya que suprimen la actividad de los patógenos y mejoran el rendimiento de las plantas (Raza et al., 2020; Vera-Morales et al., 2023). Por ejemplo, las bacterias P. fluorescens y B. firmus, al colonizar la rizosfera, producen metabolitos secundarios que inhiben la incidencia de M. javanica y M. incógnita, respecti-vamente (Sahebani & Gholamrezaee, 2021; Xiong et al., 2015). Además, los metabolitos fúngicos, como ácidos, alcaloides, terpenos, enzimas y antibióticos tiene la capacidad de descomponer la cutícula y los órganos de los nematodos (Haarith et al., 2020). De manera similar, los péptidos, sideróforos, alcoholes grasos y amidas de ácidos grasos exhiben una actividad similar (Kuo et al., 2020; Naranjo-Morán et al., 2021). Los metabolitos producidos por bacterias y hongos poseen un potencial considerable para el desarrollo de nuevos productos contra los nematodos fitopatógenos (Kumar & Dara, 2021).

El sector agrícola se enfrenta a problemas tales como el cambio climático, la expansión de la po­blación, nuevas plagas y resistencia en las enferme­dades (Anderson & Kim, 2018). Esto ha generado que la búsqueda de agentes microbianos y sus metabolitos se extienda hacia otros ecosistemas, con el fin identificar aquellos más resistentes a las condiciones desfavorables (Esikova et al., 2021). Los hongos del ambiente marino han sido reconocidos como una fuente de metabolitos altamente aplica­ble en la agricultura (Ibrahim et al., 2023). El com­puesto sesquiterpenoides de bisabolano aislado de Aspergillus sydowii una cepa fúngica de origen marino ha sido empleado con éxito en el biocontrol de M. incognita (Yang et al., 2023).

5. Desafíos actuales y futuros

Recientemente, se ha enfatizado el empleo de microorganismos, especialmente bacterias y hongos, que han demostrado efectos biocidas potentes para el control de plagas en el campo. Destaca su seguridad, inocuidad, baja residualidad, efectividad y la posibilidad de combinar varios de ellos de manera sinérgica (Jiménez-Ortega et al., 2024). Las investiga-ciones de los compuestos me­tabólicos derivado de los microorganismos ha sido objeto de numerosas investigaciones, enfocadas en sus mecanismos de acción sobre la competencia, antibiosis, parasitismo, promoción del crecimiento de las plantas y resistencia sistémica inducida (Bhat et al., 2023). Procurando mantener no solo la viru­lencia y la toxicidad de sus productos metabólicos, sino también de la capacidad para colonizar y per­manecer en el ambiente rizosférico debido al estrés producido por factores externos y el cambio climático.

Aunque existen diversos metabolitos empleados por microorganismos para el biocontrol de nema­todos, los estudios se han centrado principalmente en aquellos producidos por bacterias (Li & Zhang, 2023). Un breve análisis bibliométrico usando como criterios de búsqueda: TITLE-ABS-KEY: “Nematode” and “Metabolites” and “Microorganisms” permitió evidenciar 252 artículos publicados desde 1974 al 2024. La Figura 2a muestra el mapeo de co-ocurrencia de palabras claves usando VOSviewer.

Las palabras claves más recientes se encuentran en nodos de color amarillo, mientras que las antiguas en color violeta. Las palabras claves anteriores in­cluyen bacterias, hongos, nematodos, metabolitos y biocontrol lo que indica que la investigación de diferentes compuestos producidos por microorga­nismos sobre nematodos fitopatógenos ha sido fructífera. Los microorganismos están adquiriendo importancia como posibles agentes de biocontrol en la agricultura moderna, debido a la eliminación gradual de los nematicidas químicos. Además, el resultado de las interacciones tróficas entre micro­organismos y nematodos, favorecen a las plantas en su desarrollo, la defensa, la reproducción y la adquisición de nutrientes (Kundu & Vyshali, 2022).

Por otra parte, las palabras claves más recientes son metabolómica, transcriptómica, traducción de se­ñales, mecanismos de defensas, estrés biótico y abiótico y agricultura. Actualmente se emplean di­versas técnicas mediante la metagenómica y la metabolómica, con el fin de identificar bacterias, hongos y una gama de biomoléculas con fuertes propiedades inhibidoras del crecimiento de nematodos (Antil et al., 2023; Zhao et al., 2023). No obstante, la ausencia de herramientas, técnicas y estandarización a través de enfoques multiómicos para microbiomas de pequeña escala ha restrin­gido el avance y la comprensión de la diversidad completa de las interacciones microbianas (Kelliher et al., 2023).

Figura 2. a) Visualización de mapa de redes en VOSviewer para la co-ocurrencia de las palabras claves de autor durante el periodo comprendido entre 1974 hasta 2024. b) Número de publicaciones de artículos científicos desde 1974 hasta 2024 sobre los metabolitos en el biocontrol de nematodos. Información obtenida de la base de datos Scopus (criterios de búsqueda TITLE-ABS-KEY: “Nematode” and “Metabolites” and “Microorganisms”. c) Bacterias, hongos y compuestos químicos empleados en las investigaciones sobre el biocontrol de nematodos fitopatógenos.

Desde 1974 hasta la actualidad ha aumentado de forma exponencial la producción de artículos cien­tíficos publicados con relación a la temática sobre los compuestos de los microorganismos para miti­gar nematodos (Figura 2b). El mayor incremento de publicaciones se ve reflejado a partir del 2010, donde los estudios se han enfocado en el descubri­miento, aislamiento y la determinación estructural de metabolitos nematicidas (Li & Zhang, 2023). Entre las bacterias que aparecieron en las palabras claves frecuentaron Bacillus, Pseudomonas, Escherichia coli, Xenorhabdus, Photorhabdus, Streptomyces, Actinobacteria, Rhizobacterium, Serratia. Entre los hongos Fusarium, Candida albicans, Thanatephorus cucumeris, Aspergillus, Sclerotinia sclerotiorum, Trichoderma. Mientras que los compuestos producidos por microorganismos frecuentaron las enzimas, proteínas, cianuro de hidrógeno, acido salicílico, lipopéptido, superóxido dismutasa (Figura 2c). La aplicación de microorga­nismos y sus productos metabólicos para controlar las poblaciones de nematodos fitopatógenos en los cultivos de importancia económica es una estrategia segura y ecológica, que ha atraído la atención de muchos científicos en el sector de la protección de cultivos (Ayaz et al., 2023).

6. Conclusiones

Esta revisión se centró en microorganismos (bacte­rias y hongos) y sus compuestos con potencial para reducir las poblaciones de nematodos fitopatóge­nos. El control biológico ha demostrado ser una al­ternativa sostenible y respetuosa con el medio am­biente para mitigar los daños causados por nema­todos. Bacterias y hongos son capaces de producir metabolitos y compuestos con propiedades nematicidas, lo que los hace candidatos para su inclusión en planes de manejo agrícola. Además, las interacciones entre bacterias y hongos pueden aumentar la efectividad del control biológico, disminuyendo la incidencia de patógenos. Las interacciones de estos agentes de control biológico activan la producción de compuestos metabólicos capaces de mitigar el desarrollo de huevos y juveniles infectivos de nematodos fitopatógenos.

Aunque el uso de hongos, bacterias y sus compues­tos puede generar efectos beneficiosos en la agri­cultura, es fundamental realizar pruebas a mayor escala en campos reales para demostrar la eficacia de estas alternativas biológicas, en particular en momentos en que las temperaturas son variables debido al cambio climático. Esto proporcionaría nuevas evidencias que satisfagan las necesidades de los agricultores. Dada la importancia económica de los nematodos patógenos, es crucial continuar identificando y desarrollando nuevas tecnologías para innovar en el sector agrícola.

Agradecimientos

R. F. Castañeda-Ruiz agradece el apoyo del Programa sectorial de Salud Animal y Vegetal mediante el financiamiento del proyecto PS223MY003115.

Conflictos de Intereses: No hay conflictos de intereses.

Contribución de los autores: M. Vera-Morales: conceptualización, investigación, escritura del borrador inicial y revisión. R. F. Castañeda-Ruiz: investigación, escritura del borrador inicial, revisión y supervisión. D. Sosa: análisis formal, investigación y software. C. Arias: análisis formal, investigación. A. Quevedo: investigación, revisión del manuscrito. M. F. Ratti: análisis formal, investigación, revisión del manuscrito y supervisión.

ORCID

M. Vera-Morales  https://orcid.org/0000-0003-2342-6269

R. F. Castañeda-Ruiz  https://orcid.org/0000-0003-0063-3265

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