RESUMEN
Se evaluó la eficiencia de 4 formulados entomopatógenos para el control de la plaga Spodoptera frugiperda (Smith) en el maíz morado. Se usó el diseño de bloques completamente aleatorio con cinco tratamientos: T1 (Bacillus thuringiensis var. kurstaki), T2 (Bacillus subtilis), T3 (Metarhizium anisopliae), T4 (Beauveria bassiana) y T5 (testigo en blanco) con cuatro repeticiones. Se usaron las dosis de 40 ml/20L H2O, con una frecuencia de 7 días, por tres meses, evaluando la eficiencia a los 3 días después de cada aplicación. En laboratorio se estimó el porcentaje de mortalidad con 3 larvas a partir del tercer estadio; los resultados fueron sometidos a la fórmula de Henderson-Tilton y Abbott, la prueba de Anova y Duncan. En campo el T1 registró menor incidencia de larvas (1%), alta mortalidad (100%) y mayor rendimiento del cultivo (4 533 kg/ha). En laboratorio, el T1 mostró alta mortalidad (100%) de los estadios larvales tres y cuatro; en los estadios cinco y seis el T4 fue el más eficiente (100%). En conclusión, el entomopatógeno B. thuringiensis var. kurstaki es apropiado para el control de la plaga especialmente de los estadios larvales tres y cuatro, seguida por B. bassiana en los estadios cinco y seis.
Palabras claves: Control biológico, entomopatógenos, Spodoptera frugiperda, maíz morado, Bacillus sp, Metarhizium anisopliae, Beauveria bassiana.
ABSTRACT
The efficiency of 4 entomopathogenic formulations for the control of the pest Spodoptera frugiperda in purple corn was evaluated. A completely randomized block design was used with five treatments: T1 (Bacillus thuringiensis var. kurstaki), T2 (Bacillus subtilis), T3 (Metarhizium anisopliae), T4 (Beauveria bassiana) and T5 (blank control) with four repetitions. The doses of 40 ml/20L H2O were used, with a frequency of 7 days, during three months, evaluating the efficiency 3 days after each application. In the laboratory, the mortality percentage was estimated with 3 larvae from the third stage; the results were subjected to the Henderson-Tilton and Abbott formula, the Anova and Duncan test. In the field, T1 showed a lower incidence of larvae (1%), high mortality (100%) and higher crop yield (4 533 kg / ha). In the laboratory, T1 showed high mortality (100%) of larval stages three and four; in stages five and six, T4 was the most efficient (100%). In conclusion, the entomopathogens B. thuringiensis var kurstaki is appropriate for the control of the pest, especially in third and fourth instar larvae, followed by B. bassiana in five and six instar larvae.
Keywords: Biologialc control; entomopathogens; Spodoptera frugiperda; purple corn; Bacillus sp; Metarhizium anisopliae; Beauveria bassiana
DOI: http://dx.doi.org/10.17268/rebiol.2020.40.02.08
1. INTRODUCCIÓN
El maíz morado (Zea mayz L.) es originario de la región andina del Perú, ampliamente cultivado y consumido en toda la región andina de América del Sur, principalmente en Perú, Ecuador, Bolivia y Argentina (Lao et al., 2017). Rico en antocianinas, sustancia que le da su coloración característica (Hañari-Quispe et al., 2015), las antocianinas que componen tienen propiedades antimutagénicas y anticancerígenas, así como actividades antidiabéticas y antiobesidad (Kim et al., 2020), también podría servir como materia prima alternativa a los colorantes sintéticos (Galvez et al., 2017). Forma parte de los productos más importantes en la dieta alimenticia rural peruana, con un creciente valor económico en el mercado internacional por su calidad nutritiva y usos medicinales. Sin embargo, una mayor producción del cultivo se ve limitada debido al ataque de la plaga conocida como la palomilla o gusano cogollero, Spodoptera frugiperda (JE Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) de origen estadounidense (Firake y Behere, 2020), la cual es considerada como una plaga clave del maíz (Ngangambe y Mwatawala, 2020) y considerada también como plaga invasora con serias amenazas en la producción de los alimentos, especialmente del maíz (Zhou et al., 2020) plaga de importancia económica en diferentes países (González-Maldonado et al., 2015; Rodríguez-Soto et al., 2018).
En la región Huánuco es frecuente observar los ataques del cogollero en diversas variedades de maíz. Actúa como gusano tierrero, cortador o gusano ejército y como cogollero en el maíz (Santos et al., 2014). Favorecido por sus numerosos estadios larvales que coincide con las etapas de crecimiento vegetativo del cultivo, las larvas consumen las hojas y devoran el cogollo de la planta. El daño más grave que produce esta plaga es el consumo continuo de los brotes jóvenes reduciendo el área fotosintética de la planta (Ramanujam et al., 2020) al consumir el follaje, daña o destruye el tejido meristemático o el cogollo, corta los tallos produciendo daños irreversibles, o modificando la arquitectura de la planta (León et al., 2018). Esta plaga también puede comportarse como los gusanos cortadores de las plántulas de maíz, poco después de la emergencia de la planta, lo que provoca una reducción significativa del desarrollo (Prasanna et al., 2018 ); así como también pueden alimentarse de las mazorcas y granos en desarrollo cuando hay grandes poblaciones durante la temporada de reproducción del maíz (Fatoretto et al., 2017).
El daño económico de esta plaga generalmente es importante (Sánchez et al., 2019) ya que reduce el valor de las cosechas al destruir el cogollo de la planta, afectar los órganos florales, debilitar los tallos y al disminuir la calidad de los granos (Coveña, 2015). Las pérdidas son considerables, pudiendo reducir los rendimientos en 0,8 t/ha de maíz seco, lo que equivale al 40% de la producción (Candell, 2018).
El control de S. frugiperda en la agricultura moderna se basa específicamente en el uso frecuente de plaguicidas; esto sin tener en cuenta los desastres ecológicos y co mo puede afectar la salud del agricultor (Sánchez et al., 2019), con esta plaga la aplicación de insecticidas químicos se vuelve insostenible ya que la especie tiende a desarrollar resistencia a los insecticidas, además el uso de pesticidas afectan a los enemigos naturales y generan peligros ambientales, así como los riesgos para la salud (Ramanujam et al., 2020). Frente a ello es necesario buscar nuevos métodos de control, más eficaces, y sobre todo más amigables con el medio ambiente, que permitan el desarrollo de una agricultura sostenible con menor uso de productos tóxicos. Aquí surge la necesidad de desarrollar tecnologías de Manejo Integrado de Plagas (MIP) sostenibles contra S. frugiperda, respetando el medio ambiente (Reséndiz et al., 2016). Esta disminuye los niveles de infestación de plagas a una proporción que no causen daño económico, disminuir el espectro de acción y además no generan contaminación al ambiente. (Hernández-Trejo et al., 2019). El uso de los entomopatógenos puede ser una alternativa viable, ya que su eficiencia ha sido demostrada en varios estudios, como por ejemplo Akutse et al. ( 2019) demostraron que Beauveria bassiana causó una mortalidad moderada del 30 % en las larvas de segundo estadio de S. frugiperda, mientras que con Metarhizium anisopliae la mortalidad de las oviposturas fue de 87 %, 83 % y 79,5%, respectivamente, por su parte Ramos et al. (2020) al evaluar cuatro colonas aisladas de B. bassiana y tres Metarhizium brunneum contra Spodoptera littoralis señala que todos los aislamientos fueron patogénicos y la mortalidad se dio entre un 31,7 % y 83,3%; el tiempo medio de supervivencia fue de 7,5 a 10,5 días y 14,0 días para el control, entre el 1,7% y el 15,0% de los adultos que emergieron de pre pupas/pupas supervivientes estaban deformados. Similares resultados demostraron França et al. (2006) en sus estudios realizados con M. anisopliae y B. bassiana en el control de Podisus nigrispinus. García et al. (2011) reportaron la efectividad de B. bassiana y M. anisopliae, en larvas de segundo estado de S. frugiperda con una mortalidad de hasta un 96,6 %. En tanto González-Maldonado et al. (2015) registraron una eficacia de 49,33% en las larvas de S. frugiperda en condiciones de laboratorio. Zhou et al. (2020) con las colonias de Metarhizium rileyi encontraron hasta un 90 % de infectividad hasta el cuarto estadio larval de S. frugiperda, ninguna larva sobrevivió después de ser tratada con una suspensión de esporas de M. rileyi. Ramanujam et al. (2020) evaluaron diez cepas autóctonas de B. bassiana, y M. anisopliae y M. rileyi en larvas de segundo estadio de S. frugiperda en un bioensayo de laboratorio; registrando hasta un 67,8 % de mortalidad. Similares resultados fueron obtenidos por Akutse et al. (2019) quienes demostraron que B. bassiana causó una mortalidad moderada del 30% en las larvas de segundo estadio de S. frugiperda, mientras que M. anisopliae provocó mortalidad de huevos de 87%, 83% y 79,5%, respectivamente. Esto indica que la virulencia de estos entomopatógenos puede variar según el origen de la cepa.
El uso de los entomopatógenos es justificable de diversas maneras, así como lo dicho por Oliveira et al. (2017) quienes manifiestan que el plaguicida químico utilizado para el control de plagas provoca resistencia, influye negativamente sobre el ambiente y la salud humana, por lo que la estrategia de control con microorganismos benéficos, como B. thuringiensis, es viable. En base a lo descrito, el objetivo principal del presente estudio fue determinar la eficiencia de los hongos entomopatógenos frente a la especie S. frugiperda en el cultivo de maíz morado.
2. MATERIAL Y MÉTODOS
La investigación se realizó en las parcelas del Centro de Investigación Frutícola y Olericola (CIFO) ubicado en la localidad de Cayhuayna, perteneciente al distrito de Pillco Marca, provincia y región Huánuco. Cuya posición geográfica es: Latitud Sur 09° 45'; Longitud Oeste 76° 26' y a una altitud de 1920 m.s.n.m y los laboratorios de la Universidad Nacional Hermilio Valdizan, Facultad de Ciencias Agrarias, durante el periodo 2018 y 2019. Los estudios se efectuaron en parcelas con cultivos de maíz morado, entre los tratamientos se tuvo a los formulados de los entomopatógenos: Bacillus thuringiensis var. kurstaki, B. subtilis, Metarhizium anisopliae, Beauveria bassiana y testigo; en campo la población de maíz total fue de 375 plantas por experimento, 75 plantas por parcela experimental y 21 plantas consideradas como muestra; el criterio para tomar las muestras de cada unidad experimental fue realizar la evaluación del cogollo de cada planta, contabilizando las larvas vivas y muertas, plantas dañadas y el rendimiento en número y diámetro de mazorcas.
Para los ensayos en laboratorio se efectuaron colectas manuales de larvas de diferentes estadios, en parcelas sin aplicación, el material se depositó en frascos de crianza con dieta natural y trasladados al laboratorio, para su disposición.
El diseño del experimento fue un diseño en bloques completamente al azar (DBCA) constituido por 4 repeticiones y 5 tratamientos, con un total de 20 unidades experimentales en campo.
La conducción de la investigación conto con dos fases:
Metodología en campo
Paso 1: Se realizó el análisis de agua que consistió en medir el pH y contenido de carbonatos, posterior a ello se realizaron las pruebas en blanco para determinar la cantidad de agua necesaria por aplicación y la etapa fenológica del cultivo.
Paso 2: La dosificación de los formulados de entomopatógenos se realizó de la siguiente manera: Se hizo la mezcla del corrector de pH (20ml/20L H2O) con el producto biológico (40g/20L H2 O removiendo hasta obtener una mezcla homogénea, finalmente se adicionó aceite agrícola 20ml/20L H2O (solamente para los hongos) y se dejó reposar la mezcla por 6 horas. Posterior a ello se preparó el caldo insecticida en una mochila de 20L. Las frecuencias de las aplicaciones fueron de cada 7 días, con la evaluación de la eficiencia de los productos a los 3 días después de cada aplicación, por un periodo de tres meses consecutivos.
Metodología en laboratorio
Los cogollos tiernos de las plantas libres de cualquier pesticida fueron colectados y trasladados al laboratorio, conservados en la cámara refrigerante para su preservación evitando la deshidratación, deterioro, pudrición o contaminación de las mismas.
Fueron colectadas 135 larvas en total, a partir del tercer estadio (3 a 6) fueron colectadas en las parcelas del maíz morado circundantes manejados sin insecticidas. Los individuos fueron trasladados al laboratorio y mantenidos en cámaras de crianza a una temperatura constante de 24°C, el primer día de la semana y para cada estadio larval se efectuaron los ensayos biológicos y en el trascurso de los siete días siguientes se determinaron los efectos de los entomopatógenos en cada muestra.
Los procedimientos para la desinfección del material vegetal, preparación y aplicación de los formulados en laboratorio fueron los siguientes: Posterior a la colecta de cogollos tiernos, estos fueron lavados y desinfectados con hipoclorito de sodio al 0,5% en un frasco conteniendo 250 ml de agua destilada, realizando el triple lavado, secados con papel toalla; colocados en placas Petri estéril según tratamiento.
Se realizó la desinfección de larvas cuidadosamente con agua destilada y secadas con papel toalla, posteriormente se seleccionaron según los estadios, colocando 3 larvas en cada placa previamente inoculada por los entomopatógenos. Las observaciones y la limpieza de cada placa Petri fueron realizadas 1 vez al día y a la misma hora.
La mortalidad se determinó por la ausencia de movimiento de la larva al ser tocada, con una pinza estéril y observadas en el estereoscopio.
Tabla1. Características de los formulados biológicos aplicados
3. RESULTADOS
Porcentaje de Incidencia de Spodoptera frugiperda en el maíz morado
Se registraron promedios entre 13 % a 1 % una vez iniciado con las aplicaciones del producto; para el caso del tratamiento Bacillus thuringiensis var. kurstaki a los 14 días después de la siembra se tuvo incidencias de hasta un 10% para luego decaer al 6 % a los 21 días, 2% a los 77 días y 1% a los 84 días (Tabla 1). Estos resultados se mantienen por debajo de los niveles de daño económico (NDE) estimados por Jaramillo-Barrios et al. (2020) entre 2,6 y 1,9 larvas promedio por 10 plantas y los umbrales de acción (UA) en el período de 0-20 días y de 20-40 después de emergencia con 1,8 a 2;0 larvas promedio por 10 plantas, respectivamente
Tabla 2.Evaluación del porcentaje de incidencia de larvas en días (D)
Mortalidad de larvas
El registro de larvas muertas en campo para cada tratamiento comenzó a los 7 días pre aplicación. Los resultados indican que el tratamiento con mayor efectividad de control fue B. thuringiensis var. kurstaki obteniendo en promedio de 1,35 a 0,28 (Tabla 2).
Tabla 3.Promedios de conteo ± EE de Spodoptera frugiperda / semana en evaluación post-aplicación temporada, 2019
Promedio en una columna con letras distintas presentan diferencias significativas según la prueba de comparaciones múltiples test de Duncan (p<0,05).
Efectividad de los entomopatógenos en la mortalidad de larvas de Spodoptera frugiperda en laboratorio
Los entomopatógenos frente a las larvas de Spodoptera frugiperda mostraron la máxima mortalidad a los 7 días de estar en contacto con el tóxico, siendo B. thuringiensis var. kurstaki de mayor eficacia de mortalidad en los estadios 3 y 4 (100%) y Beauveria bassiana en los estadios 5 y 6 con 100% (Figura 1, 2, 3 y 4).
Figura 1. Porcentaje de eficacia en la mortalidad de larvas de Spodoptera frugiperda en el tercer estadio
Figura 2. Porcentaje de eficacia en la mortalidad de larvas de Spodoptera frugiperda en el cuarto estadio
Figura 3. Porcentaje de eficacia en la mortalidad de larvas de Spodoptera frugiperda en el quinto estadio
Figura 4. Porcentaje de eficacia en la reducción de larvas de Spodoptera frugiperda en el sexto estadio larval.
Evaluación del rendimiento del maíz morado
El rendimiento de maíz proyectado en una hectárea con la aplicación del tratamiento B. thurigiensis var. kurstaki fue de 4533,75 kg y el tratamiento Beauveria bassiana fue 4211,25 kg.
4. DISCUSIÓN
Los resultados de la evaluación del porcentaje de incidencia de Spodoptera frugiperda en el maíz morado, coincide con los reportes de León et al. (2018) a los 18 y 25 días después de la siembra observaron que con la aplicación de B. thuringiensis se había logrado el promedio más bajo de plantas atacadas (0,17 %) mientras que con Metarhizium anisopliae se reduce hasta un 11,09 %.
Drouet (2018) manifiesta que, al aplicar B. thuringiensis los porcentajes de daño no llegan al umbral de daño económico del cultivo. Vázquez-Ramírez et al. (2015) al estudiar tres cepas nativas de B. thuringiensis observaron que poseen buen nivel de toxicidad hacia S. frugiperda. Por lo que se deduce que en las condiciones del CIFO UNHEVAL el producto formulado a base de B. thuringiensis var. kurstaki puede lograr mantener las infestaciones hasta por debajo de un 10 %.
En el caso de la mortalidad de larvas, similares resultados reportan León et al. (2018) a los 25 días observaron que con la aplicación de B. thuringiensis se había logrado el control total, cero larvas por planta, mientras que con M. anisopliae se reduce hasta un 0,11 %. Por su parte Vázquez-Ramírez et al. (2015) registraron y reportaron promedios desde 3,75 a 5,25 larvas muertas respectivamente. Estos resultados se deben a que Bacillus sp provoca el colapso de centros nerviosos, digestivos y reproductivos cesando la actividad biológica de la plaga (Mendoza, 2019). Por su parte Pacheco et al. (2019) aducen que los tratamientos a base de M. anisopliae con diferentes concentraciones resultan ser efectivas en el control de plagas.
En laboratorio la efectividad de los entomopatógenos en la mortalidad de larvas coincide con las respuestas de Ruiz et al. (2013) quienes reportan una eficiencia del 57,25 % a las 120 horas después de la aplicación de B. thuringiensis frente al gusano cogollero. Por lo tanto, los entomopatógenos han demostrado su control a la presencia del S. frugiperda. En tanto Díaz (2016) consigue mayores promedios de mortalidad, de hasta un 75%, en las larvas en dieta purificada, evaluadas en 96 y 120 horas al aplicar B. thuringiensis. Lo mismo Stapel et al. (1998) concuerdan en manifestar que las larvas de primer instar de S. frugiperda, se ven afectadas con el uso de toxinas de B. thuringiensis, producto de la intoxicación bacteriana. Vázquez-Ramírez et al. (2015) también, comprobaron que algunas cepas de Bt son eficaces con efecto tóxico contra las del gusano cogollero del maíz. Villarreal-Delgado et al. (2018) mencionan que el primer bioplaguicida microbiano a base de B. thuringiensis var. kurstaki HD-1 fue elaborado para el control biológico de lepidópteros. Esto es por su capacidad de producir proteínas Cry (Bt- δ endotoxinas) durante la formación de sus esporas, las mismas que tienen la capacidad de provocar lisis en células del tracto digestivo del insecto al ser consumido.
En cuanto al rendimiento de maíz proyectado en una hectárea con la aplicación del tratamiento B. thurigiensis var. kurstaki y B. bassiana. Parecido resultado reporta Candell (2018) al evaluar B. thurigiensis con diferentes dosis y el insecticida químico cipermetrina. La mayor diferencia estadística ocurre solamente con el testigo convencional, siendo los rendimientos 4836,38 kg/ha y 5403,25 kg/ha respectivamente.
5. CONCLUSIONES
El tratamiento con mayor eficiencia en la reducción de los porcentajes de incidencia, así como en la mortalidad Spodoptera frugiperda fue el entomopatógeno B. thuringiensis var. kurstaki. La incidencia se redujo de un 10 % evaluadas a los catorce días después de la siembra hasta un 1% a los ochenta y cuatro días de evaluación en campo. En el caso de la mortalidad, la eficiencia en laboratorio de B. thuringiensis var. kurstaki fue de un 100% en los estadios larvales tres y cuatro, sin embargo, para el caso de los estadios larvales cinco y seis el tratamiento Beauveria bassiana mostró la más alta eficiencia (100%). El rendimiento promedio del maíz tratados con B. thurigiensis var. kurstaki fue de 4 533,75 kg/ha y con el tratamiento B. bassiana se obtuvo un promedio de 4 211, 25 kg/ ha.
En base a los resultados obtenidos en campo se recomienda hacer uso del entomopatógeno B. thuringiensis var. kurstaki para el control de la plaga S. frugiperda. Sin embargo, se deberán realizar nuevos estudios para determinar la efectividad de B. bassiana en campo puesto que resultó siendo altamente efectivo en la mortalidad de las larvas de los estadios cinco y seis en los ensayos llevados a cabo en laboratorio.
6. AGRADECIMIENTOS
Nuestros agradecimientos al director del Centro de Investigación olerícola frutícola (CIFO)-UNHEVAL, donde se llevó a cabo la investigación, Dr. Fernando Gonzales Pariona.
7. CONTRIBUCIÓN DE LOS AUTORES
A.V., K.S., S.J. y H.C.: Concepción, diseño, recolección de datos, revisión crítica del artículo y aprobación de la versión final. A.V. y S.J.: Análisis estadístico e interpretación de los resultados. A.C., K.S y H.C.: Bioensayos en campo y laboratorio. Todos los autores han leído el manuscrito final y aprobado la versión.
8. CONFLICTO DE INTERESES
Los autores declaran no tener conflictos de intereses
9. FINANCIAMIENTO
Instituto del Mar del Perú – Oficina General de Promoción y Desarrollo de la Investigación de la Universidad Nacional de Trujillo (OGPRODEIN) – Recursos propios
10. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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Citar como:
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