Microorganismos entomopatógenos y antagonistas empleados en cultivos de agroexportación en Perú en el nuevo milenio

Entomopathogenic and antagonistic microorganisms used in agro-export crops in Peru in the new millennium

Richard Solórzano-Acosta1, 2; Joao De Souza-Pacheco2, 3; Adriana Del Valle-Medina4; Bernardo Zárate-García5; Raúl Yaipén-Sirlopú5, *; Pedro Castellanos-Sánchez6; Carolina Cedano-Saavedra1

1 Escuela de Agronomía, Universidad Nacional de Trujillo. Trujillo, Perú.

2 Programa Doctoral en Ciencias e Ingeniería Biológica, Universidad Nacional Agraria La Molina. Lima, Perú.

3 Unidad del Centro de Diagnóstico de Sanidad Vegetal (UCDSV), Servicio Nacional de Sanidad Agraria (SENASA), Lima, Perú.

4 Universidad Central de Venezuela, Caracas, Distrito Capital, Venezuela.

5 Departamento de Investigación, Desarrollo e Innovación - Ecofertilizing SAC. Lima, Perú.

6 Facultad de Biología, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Lima, Perú.

ORCID de los autores

R. Solórzano-Acosta: https://orcid.org/0000-0003-3248-046X 

J. De Souza-Pacheco: https://orcid.org/0000-0002-3739-3122

A. Del Valle-Medina: https://orcid.org/0000-0003-2493-0758 

B. Zárate-García: https://orcid.org/0000-0001-5605-4284  

R. Yaipén-Sirlopú: https://orcid.org/0000-0001-9260-6701 

P. Castellanos-Sánchez: https://orcid.org/0000-0003-2965-174X

C. Cedano-Saavedra: https://orcid.org/0000-0002-0450-4949

RESUMEN

La agroexportación contribuye al crecimiento económico dado que genera empleo, propicia la competitividad de los productores, y dinamiza la economía, siendo cada vez más utilizados aquellos productos cuyo impacto sobre el entorno y los alimentos sea cada vez menos dañino. En este sentido, el uso de microorganismos entomopatógenos y antagonistas ha cobrado importancia en el manejo fitosanitario. Por ello, la presente investigación explora las características de las exportaciones agrícolas en el Perú y su vínculo con el control biológico como mecanismo de control de plagas y enfermedades que permitan a la agroindustria mantenerse a la vanguardia de las exigencias sanitarias del mercado internacional. Así, se analizaron publicaciones de investigadores peruanos y del extranjero sobre la eficacia de entomopatógenos y antagonistas sobre estos cultivos; analizándose el estado filogenético de los microorganismos más empleados para estos fines. Aunque ya se comercializan productos de origen biológico para el área fitosanitaria, pocos estudios apuntan a la obtención de un protocolo por cultivo. En Perú, donde la agroexportación y el uso de microorganismos son importantes, no existe suficiente información que sobresalga de la investigación básica y termine en la creación de productos o herramientas de valor para el manejo de los cultivos de agroexportación.

Palabras clave: entomopatógenos; antagonistas; agroexportaciones; control biológico.

ABSTRACT

Agro-export contributes to economic growth since it generates employment, fosters the competitiveness of producers, and boosts the economy, being increasingly used those products whose impact on the environment and food is less and less harmful. In this sense, the use of entomopathogenic and antagonistic microorganisms has gained importance in phytosanitary management. For this reason, this research explores the characteristics of agricultural exports in Peru and their link with biological control as a mechanism for controlling pests and diseases that allow agribusiness to stay at the forefront of the sanitary requirements of the international market. Thus, publications by Peruvian and foreign researchers on the efficacy of entomopathogens and antagonists on these crops were analyzed; analyzing the phylogenetic state of the microorganisms most used for these purposes. Although products of biological origin are already commercialized for the phytosanitary area, few studies point to obtaining a protocol per crop. In Peru, where agro-export and the use of microorganisms are important, there is not enough information that stands out from basic research and ends up in the creation of valuable products or tools for the management of agro-export crops.

Keywords: entomopathogens; antagonists; agro-exports; biological control.

1. Introducción

El período agrícola en Perú se inicia desde 1986 y se caracteriza por la exportación de productos no tradicionales como los espárragos, las uvas y las paltas (Castro et al., 2018). A partir de los años 90 se evidencia que, para lograr mejor distribución de las tierras, mayor eficiencia en los cultivos y desarrollo de infraestructura agrícola (Eguren, 2006), la investigación y el desarrollo de tecnolo-gías compatibles con el ambiente son cada día más necesarias (Vinchira & Moreno, 2019).

En este contexto, la problemática de la producción de alimentos en la actualidad se orienta a preservar la calidad en términos de sanidad e inocuidad de los cultivos (Malpica et al., 2019; Vila, 2019) por lo que el manejo tradicional de las plagas mediante el uso de pesticidas químicos que además de ser tóxicos para el ser humano contaminan el ambiente (Díaz & Aguilar, 2018; Campos, 2018), viene siendo reemplazada por una serie de estrategias basadas en el conocimiento de la ecología e interacciones entre las plagas y enfermedades del cultivo (Zepeda, 2018). En este ámbito, en especial el uso de microorganismos antagonistas y entomopató-genos que, a pesar de estar en el mercado y bajo el estudio de la academia peruana y mundial, en el Perú no ha sido ampliamente adoptado salvo en los cultivos de agroexportación debido a las medidas regulatorias de los países que importan los productos no tradicionales de origen peruano (Mujica & Whu, 2019). Es necesario tomar en cuenta que también se importan plaguicidas biológicos que, aunque su demanda es pequeña, se van consolidando como productos promete-dores en el mercado de los cultivos de agroex-portación (Mujica & Whu, 2019). Esta demanda irá creciendo debido al aumento de las tierras cultivables y proyectos de riego en el Perú (Campos et al., 2017).

Por lo tanto, en la presente revisión, el objetivo fue abordar temas desde el punto de vista económico caracterizando los cultivos de agroexportación en el Perú que muestran la necesidad del uso y cambio hacia una agricultura sustentable que pueda mantener nuestros productos ante las exigencias del mercado internacional amplia-mente regulado; así como la filogenia y el estado de las investigaciones en las universidades peruanas y revistas científicas relacionadas a investigación sobre microorganismos entomo-patógenos y antagonistas en el Perú.

2. Exportaciones agrícolas no tradicionales en el Perú

Aunque, el fuerte de la exportación peruana se encuentra en los productos tradicionales deriva-dos de actividades como minería, hidrocarburos y harina de pescado, e incluso el café que es un cultivo que está incluido dentro de las exportaciones tradicionales (Barrientos, 2018); sin embargo, otros cultivos se han ido desarrollando en el territorio peruano (Cholan & Rodríguez, 2019), y son los principales productos no tradicionales exportados por Perú que incluyen a la uva, mango, palto, arándano, café, grasas y aceites de pescado, espárragos, aceitunas y cebollas (Cholán & Rodríguez, 2019). Todos estos productos han tenido un incremento en su exportación en el periodo de tiempo del 2000 al 2020 (Tabla 1).

En esta revisión se exploraron los resultados de los principales cultivos de exportación no tradicional del Perú desde el 2000 hasta el 2020, incluyendo a los espárragos, uvas, banano, arándanos y palto (Tablas 2 y 3). Para el último año, con el golpe de la pandemia por el virus SARS-CoV-2, accionante de la enfermedad Covid-19, se observa una caída del valor de las exportaciones, esto debido a las limitaciones que se originaron en situación de pandemia, donde el distanciamiento social y la limitación de las importaciones y exportaciones mundiales se vio limitado por temor al contagio.

Tabla 1

Valores FOB en miles de dólares de algunas agroexportaciones no tradicionales entre 2000 y 2020

Fuente: Superintendencia Nacional de Administración Tributaria (Perú).

Tabla 2

Valor de exportación FOB en miles de dólares de arándanos, banano, espárrago, palto y vid desde 2000 al 2020

Fuente: Superintendencia Nacional de Administración Tributaria (Perú)

Tabla 3

Peso neto y bruto de exportación en toneladas de algunos cultivos no tradicionales entre 2000 y 2020

Cultivo de arándano (Vaccinium spp.)

Los arándanos son considerados bayas (berries) y su crecimiento en el mercado internacional se debe a sus características nutricionales, ya que son fuente de vitaminas y antioxidantes, que cada vez son más consumidos en Estados Unidos, Europa y Asia (Minagri, 2016). El cultivo de las frutas del género Vaccinium en el Perú, data recién del 2004 cuando se introdujo una variedad importada de Estados Unidos. Actualmente el cultivo se lleva a cabo en las zonas de Cajamarca, Arequipa, La Libertad, Lambayeque e Ica, siendo La Libertad el principal productor de este fruto, llevándose al menos el 60% de las hectáreas cultivadas de arándanos en el Perú. Entre las variedades cultivadas se conocen Ventura, Biloxi, Springhigh, Emerald, Misty, Legacy y Jewel (Reyes, 2019).

El primer registro de exportación se observa a partir del 2010, con un total de apenas unas 6,36 toneladas, distribuidas mayormente en exporta-ción a países europeos como Bélgica, Países bajos y Reino Unido. Esta cifra no varió mucho para el 2011 y recién para el año 2013 se observa un incremento en el valor de las exportaciones de arándano peruano (Tablas 2 y 3). De igual forma los países a donde se comercializa el fruto aumenta, ingresando Estados Unidos, Hong Kong, China y España entre 2013 y 2014 (Tabla 4).

Cultivo de banano (Musa spp)

Este cultivo data de principios del siglo XX en el Perú; sin embargo, la exportación de banano comienza en los años 2000, con unas pocas toneladas exportadas a países europeos como Alemania y Bélgica. El banano es originario de Asia y por la similitud en condiciones climáticas en Latinoamérica, es posible su cultivo durante todo el año, su cosecha puede darse entre 8-10 meses pasada la siembra. Actualmente la exportación peruana de banano orgánico representa al menos un 3% de las exportaciones de este fruto a nivel mundial. Esto debido a que desde inicios de los años 2000 en la zona norte del Perú se ha ido desarrollado este cultivo en la zona de Valle del Chira, en la región de Piura, la cual representa el 80% del área cultivada con este fruto (FAO, 2017).

Tabla 4

Peso neto de exportación de arándanos peruanos según país 2010-2020, en toneladas

Tabla 5

Peso neto de exportación de banano peruano a principales países importadores desde 2002-2020

Entre los países destino de la exportación del banano se encuentran Alemania, Japón, Países Bajos, Estados Unidos, Bélgica, Corea del Sur y Finlandia. En la Tabla 5 se observa cómo ha incrementado la exportación de banano peruano a estos destinos desde el 2002. En este aspecto, las hectáreas cultivadas y certificadas comienzan su auge entre 1998-1999, con la entrega del gobierno central de insumos y certificación de tierras para cultivo de banano orgánico a pequeños productores, apenas 1200 hectáreas fueron certificadas ese entonces (Fairlie, 2008). 

Cultivo de espárrago (Asparagus officinalis)

El cultivo del espárrago en Perú ha sido pionero en las exportaciones no tradicionales. El cultivo del espárrago se inició en el Perú a principios de la década del 50 en el departamento de La Libertad (IPEH, 2019). Durante los años 2000, el Perú se clasificó como líder mundial en producción y exportación de espárragos y los principales destinos son Estados Unidos, Países Bajos, Reino Unido y España, países con los que guardamos estrechas relaciones de exportación de productos no tradicionales, los cuales garantizan al menos el 30% del total de exportaciones del Perú (Agraria.pe, 2020).

Cultivo de Palto (Persea americana)

El palto o aguacate es una fruta que tiene una tendencia creciente por su producción, debido a la mayor demanda de consumo mundial. Su origen está en Centroamérica y actualmente su cultivo se extiende por todo el mundo y la superficie dedicada al cultivo de palta tiene tendencia a expandirse en los próximos años según la demanda mundial. En el caso de Perú, en 1997 la superficie cultivada de palta era de 6368 hectáreas, mientras que diez años después en el 2007, el Ministerio de Agricultura del Perú (2008), reporta 13 603 hectáreas.

Como se puede observar en la Tabla 7, el 1er mercado consumidor de palta peruana ha sido la Unión Europea, representada por países como España, Países Bajos, Reino Unido y Francia. Mientras que Estados Unidos ha ocupado un segundo puesto como importador de este fruto. En Latinoamérica el mayor importador de palta es Chile.

Uva (Vitis vinífera)

La uva es cultivo pionero para las agroex-portaciones no tradicionales del Perú. Junto a los espárragos, se considera un producto iniciador para la época agrícola del país. Su origen es europeo y hoy en día se ha trasladado al resto del mundo (Moreyra, 2019). Su cultivo en el Perú data del siglo XVI, poco después de la conquista, cuando le fueron otorgadas tierras de los Valles de Ica, Pisco y Nazca a cultivadores europeos, los cuales establecieron viñedos para producción de vino (Soldi, 2006).

La producción de vid se destina para 4 productos, la uva de mesa fresca, vinos, pisco y pasas. Se considera que el cultivo de esta fruta ha experimentado un comportamiento bastante dinámico y expansivo (Moreyra, 2019).

Tabla 6

Peso neto de exportación de esparrago a principales países importadores desde 2002-2020

Tabla 7

Peso neto de exportación de palto a principales países importadores desde 2000-2020

Observando la Tabla 8, el destino de exportación de este cultivo durante el periodo de tiempo de esta investigación se concentra en tres países, Reino Unido, Hong Kong y Estados Unidos. Sin embargo, los países asiáticos poco a poco se agregan a la importación de esta fruta.

Filogenia de entomopatógenos y antago-nistas empleados en la agricultura

Para poder conocer mejor la ubicación taxonómica de los hongos más empleados según la bibliografía, se procedió a realizar un árbol filogenético basado en segmentos del ITS 1 y 2 concatenados (ITS, del inglés, internal transcribed spacer) (Figura 1). Las distancias evolutivas se calcularon utilizando el método de Kimura 2-parameter y están en las unidades del número de sustituciones de bases por sitio. En dicho árbol, se consideró los nuevos géneros otorgados a Paecilomyces y Lecanicillium (actualmente Cordyceps y Akanthomyces, respectivamente, según Kepler et al., 2017).

Tabla 8

Peso neto de exportación de uva a principales países importadores desde 2000-2020

Se puede visualizar que la familia que tiene más especies con hongos entomopatógenos evaluados en los materiales bibliográficos es la familia Cordycipitaceae. En dicho árbol podemos confirmar que los cambios de géneros comentados líneas arriba están en lo correcto, ya que las secuencias de dichos géneros se agrupan con su nueva ubicación taxonómica. Asimismo, Purpureocillium lilacinum, que antes era Paecilomyces lilacinus (Luangsa-Ard et al. 2011), se agrupa en su nuevo género, lo cual también es confirmado. Vale agregar que todos los hongos reportados pertenecen al orden Hypocreales, por lo que este orden fúngico requeriría una mayor bioprospección para identificar a más entomopatógenos candidatos.

Del mismo modo, se realizó un árbol filogenético (Figura 2) con las bacterias reportadas en la bibliografía utilizada. En dicho árbol se puede ver una gran distancia entre los géneros empleados ya que estos pertenecen a filos diferentes, dando la posibilidad que existan bacterias con acción bactericida y/o antifúngica aún por descubrir. Por ello, se requiere mayor investigación en otros géneros bacterianos que puedan brindar mayores luces al control biológico.

Figura 1. Árbol filogenético inferido mediante el método de Neighbor joining con un valor de bootstrap de 1000 réplicas, de hongos entomopatógenos (basado en las regiones concatenadas ITS1-ITS2).

Figura 2. Árbol filogenético inferido mediante el método de Neighbor joining con un valor de bootstrap de 1000 réplicas, de bacterias (basado en la región DNA16S).

Estudio de microorganismos de interés agrícola en las universidades peruanas

Se revisó el registro de tesis del Perú en los últimos 20 años, y se tomaron en cuenta todas aquellas que plantean la eficacia del uso de microorganismos en el control de plagas y enfermedades. Los microorganismos estudiados por su actividad entomopatógena representan el 36,92%; mientras que los antagonistas ascendieron al 63,08%, del total de tesis registradas en RENATI y las Bibliotecas de las Universidades del Perú. De este total, destacan las escuelas de Agronomía con el 50,8% de trabajos de tesis relacionados al uso de estos microorganismos; le siguen Biología (24,6%), Microbiología (21,5%), Estadística (1,5%) y Biotecnología (1,5%). La Universidad que más estudios ha realizado al respecto es la Universidad Nacional de Trujillo con 21,5% del total, seguida de la Universidad Nacional Hermilio Valdizán y la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, con 9,2% cada uno. El 96,92% de los estudios fueron hechos por estudiantes de Pregrado, el 1,54% por estudiantes de maestría y el 1,54% restante, por estudiantes de doctorado.

Entre las especies de entomopatógenos y antagonistas más ensayadas en el Perú, destaca en primer lugar Beauveria bassiana (44,6%), seguido de Metarhizium anisopliae (29,2%) y Trichoderma spp (21,5%) (Tabla 9). Mientras que la especie cultivada en la que más pruebas se hicieron es el café (9,2%) seguido de banano (7,7%) y maíz (6,2%); destacan en los últimos años investigaciones en menor rango, pero sobre los cultivos más exportados por el Perú el palto (6,2%) y el arándano (4,6%).

Los ensayos realizados en las universidades del Perú muestran un balance entre las experiencias In vitro (53,8%) e In vivo (46,2%). Respecto a las plagas motivo de estudios con entomopatógenos y antagonistas, destacan las especies Spodoptera frugiperda (7,9%) y Fusarium spp. (6,6%), que muestran la importancia de estas plagas en la agricultura nacional.

Tabla 9

Microorganismos motivo de tesis en las universidades peruanas

Uso de entomopatógenos y antagonistas reportados en artículos científicos en el Perú

En los últimos 20 años sólo hay 32 artículos publicados por entidades nacionales (Vasquez & Martos 2003a, 2003b; Liceras-Zárate & Escuadra-Vergaray, 2006; Pariona et al., 2007; Falconi et al., 2010; Flores et al., 2011; Cedano y Cubas 2012; Malpartida-Zevallos et al., 2013; Aguirre & Krugg, 2014; Lopez et al., 2014; Del Castillo et al. 2014; Arcos & Zúñiga, 2015; Avalos & Wilson, 2015; Villacorta et al., 2017; Gonzales et al., 2017; Condemarín et al., 2018; León et al., 2018; Llanos & Apaza, 2018; Gonzales & Mattos, 2018; Mamani & Aragón, 2018; Garrido & Vilela, 2019; Pérez & García-Godos, 2019; Mamani et al., 2019; Carranza & Krugg, 2020; Gonzales-Pariona et al. 2020; Ríos et al., 2020; Rodriguez et al., 2021; Dadther-Huamán et al., 2020; Vela et al., 2020; Morales et al., 2020; Leiva et al., 2020; Rafael-Rutte et al., 2020) en donde se evalúe el efecto de los entomopatógenos y antagonistas en plagas o enfermedades, ya sea en campo o laboratorio. De las entidades nacionales que han sido partícipes de estas publicaciones científicas, el 10,5% pertenece a instituciones particulares, aunque ninguna universidad privada. Sucediendo todo lo contrario en entidades nacionales, ya que el 86,5% de instituciones partícipes de publica-ciones, fueron universidades nacionales, pero ninguna universidad particular, salvo la Univer-sidad César Vallejo, fue partícipe de alguna publicación de artículos sobre entomopatógenos y antagonistas. De las universidades nacionales, quien más reportes con hongos entomopatógenos tiene son la Universidad Nacional Agraria la Molina y la Universidad Nacional de Trujillo (UNITRU) con el 23,5%, seguido de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos con el 11,8%. Asimismo, las regiones que más trabajos tienen son el centro y el norte con 47,1% y 35,3% respectivamente. Por otra parte, el hongo con más reportes publicados por instituciones peruanas es Beauveria bassiana con el 24,1%, seguido de Metarhizium anisopliae y Trichodermas nativas con 13,8%. Además, un 10,3% reportan trabajos con Bacillus subtilis. Sobre los organismos a los que controlan, el 51,4% de las publicaciones trabajaron con insectos y el 24,3% fueron trabajos con hongos fitopatógenos. Asimismo, trabajos con ácaros, nematodos y oomicetos fue un 8,1% para cada uno. De los insectos, las órdenes Lepidoptera y Hemiptera fueron las que tuvieron más reportes con 52,6% y 26,3% respectivamente, siendo Spodoptera frugiperda la especie con la que más se ha trabajado, con un 15,8% de los reportes.

De estas publicaciones, vale resaltar que el 87,5% de las publicaciones se realizaron desde el 2011 hasta la actualidad, siendo lo restante del 2000 al 2010. Esto puede deberse posiblemente a que recién en el 2008 se publicó la Ley de Sanidad Agraria (Decreto Legislativo Nº 1069) el cual designa al SENASA como autoridad nacional con las funciones de prevenir, controlar, erradicar plagas agrícolas, regular insumos para el control de plagas, y promocionar el manejo integrado de plagas. De este modo, se reguló el uso de entomopatógenos y antagonistas, favoreciendo su uso. A esto hay que agregar que algunos de los autores de los artículos registrados, son consultores de varios fundos.

Eficacia de entomopatógenos y antagonis-tas en cultivos de agroexportación del Perú trabajados internacionalmente

El uso de hongos entomopatógenos puede ser una herramienta promisoria en el control de diversas plagas y enfermedades para sustituir la dependencia de insecticidas químicos. Para ello es de vital importancia seleccionar las especies más eficaces que controlen una plaga. En la selección de especies, para poder ser aplicada en campo necesariamente se sigue un protocolo: la evaluación en el laboratorio, seguido de la evaluación en experimental en invernadero, y luego la utilización en campo. Por eso, cuando se habla de una especie seleccionada quiere decir que todas las fases se han realizado. Así, se realizó una búsqueda de reportes internacionales en donde evalúe la eficacia de los principales entomopatógenos que se utilizan en los cultivos de agroexportación de Perú. En dichos cultivos seleccionados se encontró poco material bibliográfico con la idea de dar a conocer que incluso a nivel mundial, hay mucho que trabajar y que la investigación básica es de vital importancia.

En la Tabla 10 se puede visualizar reportes de la eficacia de Beauveria bassiana en los cultivos de arándano, banana, palto, espárrago y vid. Se puede ver que la eficiencia de dicho hongo se observa en dosis promedio de 104 esporas/ml para controlar thrips en Costa Rica; sin embargo, al aumentar la concentración, se observa la más común es 108 esporas/ml en coleópeteros de las familias Curculionidae (Odoiporus longicollis y Heilipus lauri) y Scolytidae (Xyleborus affinis). En la Tabla 11, se muestra la eficiencia con Bacillus, no se especifica mucho sobre la concentración adecuada para su uso. Sólo en algunos reportes se da una concentración determinada de 103 y 108 para el control de hongos y plagas. Por lo que, de la misma forma en el caso de Metarhizium, hay pocas evaluaciones en las que se dé una concentración específica del microorganismo a utilizar. En la Tabla 12 se visualiza que Metarhizium anisopliae es efectivo en las concentraciones entre 106 a 109 esporas/ml. En dichas concentraciones resultó efectivo contra coleópteros (Cosmopolites sordidus y Aegorhinus superciliosus) y lepidópteros (Erionata torus).

Como se aprecia en líneas generales, existen pocas experiencias que validen protocolos completos de su utilización en campo que permita una eficacia mucho mayor y su consideración dentro de los programas de manejo integrado de plagas en la misma importancia que otros métodos de control como el control químico.

Tabla 10

Eficacia de Beauveria bassiana en principales cultivos de agroexportación de Perú

Tabla 11

Eficacia de Bacillus sp. en principales cultivos de agroexportación de Perú

Desafíos actuales y futuros

Existe mayor cantidad de tesis que artículos publicados en Perú; sin embargo, como existen pocas publicaciones, las tesis de entomopató-genos y antagonistas se comenzaron a incre-mentar después de la promulgación de la Ley de Sanidad Agraria en el 2008.

Se resalta la importancia de implementar nuevas investigaciones de control de plagas y enfermedades en cultivos de agroexportación a través del uso de microorganismos entomopa-tógenos y antagonistas, sobresaliendo el empleo de hongos y bacterias como grupos mayoritarios y más comúnmente empleados para este fin. Es preciso unir esfuerzos entre las universidades, las empresas agrícolas y las que producen controladores biológicos para hacer frente a una agricultura de vanguardia.

Tabla 12

Eficacia de Metarhizium anisopliae en principales cultivos de agroexportación de Perú

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